Προμεταναστευτική οικολογία, φυλογεωγραφία και γενετική της διατήρησης του απειλούμενου είδους αρπακτικού Falco naumanni στα Βαλκάνια

Abstract

New and integrative approaches for the conservation of mobile species are becoming increasingly needed recently, as the genetic component is often overlooked by international conservation policies while management schemes that consider the different stages of a species life cycle and the genetic characteristics of populations are scarce. Such an approach is attempted in this thesis, targeting the migratory bird species, the Lesser Kestrel (Falco naumanni). The Lesser Kestrel is a small migratory falcon breeding in the southern part of the western Palearctic, from the Mediterranean and the Middle East to central Asia, the Mongolian steppes and China while wintering in sub-Saharan Africa. The species went through a sharp decline in its European populations in the 1950s, due to the intensification of agriculture, land-use change and the subsequent habitat degradation. This decline led to the complete extinction of many populations as well as and the loss of several colonies in some countries. Today, the overall European population seems to have stabilized due to the management actions that have taken place over the past decades, mainly on the Iberian Peninsula. However, in central and eastern Europe, where the species exhibits a fragmented distribution, it is considered to be population-depleted and thus in need of conservation concern.In the present thesis, genetic and ecological data are used to: a) describe, analyze and interpret the spatial patterns of genetic diversity and the structure of the Lesser Kestrel populations; and b) highlight the importance of pre-migratory areas as important centers for the conservation of the species. The ultimate goal is to produce knowledge that will contribute to more effective planning of conservation actions and management strategies for the species in the Mediterranean region.In order to describe the pre-migratory concentration of Lesser Kestrels in the city of Ioannina, count data for the years 2000-2015 were used. Also, the trees used by the species for roosting were identified during this period. The peak of the pre-migratory concentration of Lesser Kestrels in the city of Ioannina takes place in August and lasts 20 days. This gathering occurs on an annual basis, whereas the large number of birds (nearly 3000 individuals) suggests that it is not a local phenomenon, but birds from other breeding colonies visit the city. The Lesser Kestrels gathering in the area were found to use exclusively Platanus orientalis as roosting trees.In the attempt to clarify the migration patterns of the species on the Balkan peninsula, citizen-science data were retrieved and analyzed. In addition, the examination of ringing recoveries allowed for the assessment of the degree of philopatry and possible pre-migratory movements of the species in region. The species was found to migrate in a broad-front during spring, from March to the beginning of May, while in a slightly narrower front during autumn from August to early October, contrary to the migration strategy of birds from the Iberian Peninsula. Adult Lesser Kestrels showed strong philopatric behavior, while juvenile birds dispersed over long distances, in some cases up to 900 kilometers.The locally increased availability of food resources, that is one of the main drivers of the pre-migratory concentrations, was approached by a comparative diet analysis between the breeding and pre-migratory period using regurgitated pellets. The Orthoptera were found to be the main prey consumed by the species both during breeding and pre-migration. However, during the breeding season, the species exhibits a mixed feeding strategy with a broad niche width, while during the pre-migration the Lesser Kestrel’s feeding strategy appears to be specialized to Orthoptera and specifically towards Acrididae. The study implicitly showed that the non-fragmented dry grasslands around the city of Ioannina are perhaps the most important habitat used by the species during the breeding season. In contrast, during the pre-migration period, the mountainous areas around the city (more than 20 km away) are of high importance for the species as they retain a high abundance of Orthoptera.In order to assess the levels of genetic diversity and to investigate the spatial patterns of the species genetic structure, 295 samples were collected from 15 natural populations within its distribution range. The molecular markers used were 18 microsatellite loci. The results of the analyses confirm the phylogenetic pattern according to which the European and Asian populations of the species are significantly differentiated, while the population of Israel appears genetically mixed. The available data suggest that the population of Limnos may have been formed by Lesser Kestrels of Asian origin. The core populations have been found to maintain high levels of gene flow with some of the smallest peripheral populations, while peripheral populations showed reduced connectivity among them. Populations of the species in the Mediterranean seem to have been affected differently by the great historical decline as three of the peripheral populations of the central and eastern Mediterranean have been found to show signs of bottlenecks whereas the rest maintain high levels of gene flow with the central populations avoiding any bottleneck effects despite the reduction in their size.To investigate the origin of birds gathering in pre-migratory areas, 146 feathers were collected and genotyped from the two largest pre-migratory roosts of the species in the Balkans: the city of Ioannina and the Drinos valley in southern Albania. Assignment tests based on microsatellite genotypes were performed for nine reference breeding populations. The Lesser Kestrels that visit the city of Ioannina during pre-migration come from at least six different breeding populations of the species for which genetic data (genotypes) were available. Further spatial modeling of allelic frequencies showed that individuals may also originate from five additional populations. It appears that pre-migratory concentrations play an important role in shaping the genetic structure of populations as they attract individuals that could potentially breed in the respective regions.Finally, the results and conclusions of this study can be used for the design of an effective conservation strategy for the species in the Mediterranean region. Such an integrative approach allows for the implementation of targeted management practices and constitutes a cost-effective strategy for the recovery of the populations of the species.

Η ανάγκη για μια πιο σφαιρική προσέγγιση στη διατήρηση των αποδημητικών ειδών έχει αρχίσει να γίνεται πρόσφατα αντιληπτή, καθώς η γενετική συνιστώσα συχνά παραβλέπεται από τις διεθνείς πολιτικές διατήρησης, ενώ είναι ελάχιστα τα παραδείγματα διαχειριστικών πρακτικών που λαμβάνουν υπόψη τα διαφορετικά στάδια ζωής των μεταναστευτικών πουλιών καθώς και στοιχεία της γενετικής των πληθυσμών τους. Μια τέτοια προσέγγιση επιχειρείται στην παρούσα διατριβή, στοχεύοντας στο μεταναστευτικό είδος πουλιού, Κιρκινέζι (Falco naumanni). Το Κιρκινέζι είναι ένα μικρό μεταναστευτικό γεράκι που αναπαράγεται στο νότιο τμήμα της Δυτικής Παλαιαρκτικής, από τη Μεσόγειο και τη Μέση Ανατολή έως την κεντρική Ασία, τις στέπες τις Μογγολίας και την Κίνα ενώ διαχειμάζει στην υποσαχάρια Αφρική. Το είδος γνώρισε μια ραγδαία μείωση του ευρωπαϊκού πληθυσμού του κατά τη δεκαετία του 1950, λόγω της εντατικοποίησης της γεωργίας, των αλλαγών στη χρήση της γης και της επακόλουθης υποβάθμισης των ενδιαιτημάτων του. Η μείωση αυτή οδήγησε στην ολική εξαφάνιση πολλών πληθυσμών αλλά και την εξαφάνιση μεμονωμένων αποικιών σε κάποιες χώρες. Σήμερα, ο συνολικός ευρωπαϊκός πληθυσμός φαίνεται μεν να έχει σταθεροποιηθεί λόγω των διαχειριστικών δράσεων που έλαβαν χώρα κατά τις προηγούμενες δεκαετίες κυρίως στην Ιβηρική χερσόνησο. Ωστόσο, στην κεντρική και ανατολική Ευρώπη, όπου το είδος εμφανίζει κατακερματισμένη κατανομή, θεωρείται πληθυσμιακά ‘εξαντλημένο’ (Depleted) και χρήζει άμεσης διατήρησης.Στην παρούσα διατριβή γίνεται χρήση γενετικών και οικολογικών δεδομένων με στόχο: α) την περιγραφή, ανάλυση και ερμηνεία των χωρικών προτύπων της γενετικής ποικιλότητας και της δομής των πληθυσμών του Κιρκινεζιού και β) την ανάδειξη της σημασίας των προμεταναστευτικών περιοχών ως σημαντικών κέντρων για τη διατήρηση του είδους. Απώτερος σκοπός είναι η παραγωγή γνώσης που θα συμβάλλει στον αποτελεσματικότερο σχεδιασμό διαχειριστικών πρακτικών και στρατηγικών διατήρησης του είδους στην περιοχή της Μεσογείου. Για να περιγραφεί η προμεταναστευτική συγκέντρωση των Κιρκινεζιών στην πόλη των Ιωαννίνων, χρησιμοποιήθηκαν δεδομένα καταμετρήσεων των ετών 2000-2015. Επίσης, εντοπίστηκαν τα δέντρα που χρησιμοποιούνται από το είδος κατά τη διάρκεια αυτής της περιόδου. Η κορύφωση της προμεταναστευτικής συγκέντρωσης των Κιρκινεζιών στην πόλη των Ιωαννίνων λαμβάνει χώρα κατά το μήνα Αύγουστο και διαρκεί 20 ημέρες. Η συγκέντρωση αυτή συμβαίνει σε ετήσια βάση ενώ ο μεγάλος αριθμός πουλιών που συγκεντρώνονται (σχεδόν 3000 άτομα) υποδεικνύει ότι δεν είναι ένα τοπικό φαινόμενο αλλά πουλιά από άλλες αναπαραγωγικές αποικίες φιλοξενούνται στην πόλη. Τα Κιρκινέζια που επισκέπτονται την περιοχή βρέθηκαν να χρησιμοποιούν αποκλειστικά τα Πλατάνια (Platanus orientalis) ως θέσεις κουρνιάσματος.Στην προσπάθεια να αποσαφηνιστούν τα πρότυπα μετανάστευσης του είδους στη Βαλκανική χερσόνησο χρησιμοποιήθηκαν παρατηρήσεις του είδους από πολίτες (citizen-science data). Επίσης με τη διερεύνηση επανευρέσεων δακτυλιωμένων πουλιών εκτιμήθηκε ο βαθμός φιλοπατρίας και τυχόν προμεταναστευτικές κινήσεις του είδους στην περιοχή. Το είδος βρέθηκε να μεταναστεύει σε ευρύ μέτωπο (broad-front) την άνοιξη, από τον Μάρτιο έως τις αρχές του Μαΐου, ενώ σε ελαφρώς στενότερο μέτωπο το φθινόπωρο από τον Αύγουστο έως τις αρχές Οκτωβρίου, αντίστροφα με τη στρατηγική μετανάστευσης των πουλιών από την Ιβηρική χερσόνησο. Τα ενήλικα Κιρκινέζια εμφάνισαν ισχυρή φιλοπάτρια συμπεριφορά, ενώ αντίθετα τα νεαρά βρέθηκαν να διασπείρονται σε μεγάλες αποστάσεις έως και πάνω από 900 χιλιόμετρα.Ένας από τους κύριους παράγοντες που διαμορφώνει τις προμεταναστευτικές συγκεντρώσεις, δηλαδή η τοπικά αυξημένη διαθεσιμότητα των τροφικών πόρων, προσεγγίστηκε με μια συγκριτική μελέτη της δίαιτας του είδους μεταξύ αναπαραγωγικής και προμεταναστευτικής περιόδου με την ανάλυση εμεσμάτων. Τα Ορθόπτερα βρέθηκαν να είναι η κύρια λεία του είδους τόσο κατά την αναπαραγωγική όσο και κατά την προμεταναστευτική περίοδο. Ωστόσο, στη διάρκεια της αναπαραγωγής το είδος επιδεικνύει μεικτή στρατηγική τροφοληψίας με ευρύ τροφικό θώκο ενώ κατά την προμετανάστευση η στρατηγική τροφοληψίας του Κιρκινεζιού φαίνεται να είναι εξειδικευμένη προς τα Ορθόπτερα και συγκεκριμένα τις ακρίδες (Acrididae). Η μελέτη της δίαιτας έδειξε εμμέσως, πως οι μη-κατακερματισμένοι ξερικοί λειμώνες περιμετρικά της πόλης των Ιωαννίνων αποτελούν ίσως το σημαντικότερο ενδιαίτημα που χρησιμοποιεί το είδος κατά την αναπαραγωγή του. Αντίθετα, κατά την προμεταναστευτική περίοδο, οι ορεινές περιοχές γύρω από την πόλη (σε απόσταση άνω των 20 χιλιομέτρων) είναι υψηλής σημασίας για το είδος καθώς διατηρούν μεγάλη αφθονία Ορθόπτερων. Προκειμένου να εκτιμηθούν τα επίπεδα γενετικής ποικιλότητας και να διερευνηθούν τα χωρικά πρότυπα γενετικής δομής του είδους, συλλέχθηκαν 295 δείγματα από 15 φυσικούς πληθυσμούς στο εύρος της κατανομής του. Οι μοριακοί δείκτες που χρησιμοποιήθηκαν ήταν 18 μικροδορυφορικοί τόποι. Τα αποτελέσματα των αναλύσεων επιβεβαιώνουν το φυλογεωγραφικό πρότυπο σύμφωνα με το οποίο οι ευρωπαϊκοί και οι ασιατικοί πληθυσμοί του είδους διαφοροποιούνται σημαντικά ενώ ο πληθυσμός του Ισραήλ εμφανίζεται γενετικά αναμεμιγμένος. Τα δεδομένα υποστηρίζουν ότι ο πληθυσμός της Λήμνου έχει συγκροτηθεί από Κιρκινέζια ασιατικής προέλευσης. Οι μεγάλου μεγέθους κεντρικοί πληθυσμοί βρέθηκαν να διατηρούν υψηλά επίπεδα γονιδιακής ροής με κάποιους από τους μικρότερους περιφερειακούς πληθυσμούς, ενώ αντίθετα, μεταξύ των περιφερειακών πληθυσμών διαπιστώνεται μειωμένη διασπορά ατόμων. Οι πληθυσμοί του είδους στη Μεσόγειο φαίνεται να έχουν επηρεαστεί διαφορετικά από την μεγάλη ιστορική μείωση καθώς τρείς από τους περιφερειακούς πληθυσμούς της κεντρικής και ανατολικής Μεσογείου βρέθηκαν να εμφανίζουν ενδείξεις διέλευσης από στενωπό ενώ οι υπόλοιποι διατηρούν υψηλά επίπεδα γονιδιακής ροής με τους κεντρικούς πληθυσμούς, αποφεύγοντας τυχόν επιπτώσεις μιας στενωπού παρόλη τη μείωση του μεγέθους τους.Για να διερευνηθεί η προέλευση των ατόμων στις προμεταναστευτικές περιοχές, απομονώθηκε γενετικό υλικό από 146 φτερά που συλλέχθηκαν από τις δύο μεγαλύτερες προμεταναστευτικές συγκεντρώσεις του είδους στα Βαλκάνια: την πόλη των Ιωαννίνων και την κοιλάδα του Δρίνου στη νότια Αλβανία. Πραγματοποιήθηκαν δοκιμασίες κατάταξης των σύνθετων γονότυπων των φτερών σε εννιά αναπαραγωγικούς πληθυσμούς αναφοράς. Τα Κιρκινέζια που επισκέπτονται την πόλη των Ιωαννίνων κατά την προμετανάστευση προέρχονται από τουλάχιστον έξι διαφορετικούς αναπαραγωγικούς πληθυσμούς του είδους για τους οποίους υπήρχαν διαθέσιμα γενετικά δεδομένα (γονότυποι). Περαιτέρω ανάλυση μοντελοποίησης των αλληλικών συχνοτήτων έδειξε ότι άτομα πιθανόν να προέρχονται και από πέντε επιπλέον πληθυσμούς. Φαίνεται πως οι προμεταναστευτικές συγκεντρώσεις διαδραματίζουν σημαντικό ρόλο στη διαμόρφωση της γενετικής δομής των πληθυσμών, καθώς προσελκύουν στις αντίστοιχες περιοχές άτομα για μελλοντική αναπαραγωγή.Εν κατακλείδι, τα αποτελέσματα και συμπεράσματα της παρούσας μελέτης μπορούν να αξιοποιηθούν για το σχεδιασμό μιας αποτελεσματικής στρατηγικής διατήρησης του είδους στην περιοχή της Μεσογείου. Μια τέτοια σφαιρική προσέγγιση αφενός επιτρέπει την υλοποίηση στοχευμένων διαχειριστικών πρακτικών, αφετέρου αποτελεί μια οικονομικά αποδοτική στρατηγική για την ανάκαμψη των πληθυσμών του είδους.