Adaptive patterns and processes in mammalian arboreality

Abstract

The arboreal habitat is a complex mesh of intertwining elements, which make locomotion challenging. Nevertheless, mammals have managed to cope with its complexity. During above-branch arboreal locomotion, the necessity for safety and stability is greatly stressed. Moreover, as early eutherian mammals exhibit postcranial correlates for arboreality, it is important to assess the behavioural mechanisms that are related to competent arboreal locomotion. However, there is a lack of research in small mammals. Therefore, we examined eight small-bodied mammals: Acrobates pygmaeus (~12 g), Micromys minutus (~10 g), Apodemus agrarius (~20 g), Apodemus flavicollis (~30 g), Thallomys paedulcus (~70 g), Myodes glareolus (~20 g), Muscardinus avellanarius (~20 g), and Glis glis (~130 g). All specimens were filmed walking on various arboreal substrate diameters (2mm, 5mm, 10mm, 25mm) and inclinations (45° descending, horizontal, 45° ascending) at 240 fps in a specially designed terrarium. Our analyses concerned basic gait parameters such as diagonality, duty factor, duty factor index, velocity, stride length and stride frequency. Most examined small clawed scansorial mammals primarily opted for lateral-sequence gaits during arboreal locomotion. Acrobates pygmaeus was a notable exception, displaying diagonal-sequence gaits convergently to primates. Most small mammals reduced diagonality, the relative swing phases of the limbs, and velocity on narrower substrates to increase stability, and promote continuous navigation. On wider substrates, most small mammals increased velocity, and relative swing phases, and in some cases the frequency of asymmetrical gaits, assisting in swift movements, obstacle avoidance, and energetic optimization, and possibly minimising exposure to predators. The effect of inclination on gait parameters and metrics was dissimilar between examined species, implying that there is probably much underlying complexity, and various mechanisms that affect it. In terms of velocity regulation, almost all small mammals increased velocity primarily by stride frequency, rather than stride length, which also promotes arboreal safety, by reducing body oscillations. Moreover, some examined parameters, such as duty factor and stride frequency, predited the degree of arboreality consistently. Increased duty factor and decreased stride frequency in more terrestrial species accommodated stability by reducing touchdown torques, increasing simultaneous contact points and contact periods with substrates for which they are not well adapted. On the other hand, decreased duty factor and increased stride frequency on more arboreal species facilitates obstacle avoidance and manoeuvrability. Diagonality, which has often been linked to arboreality, was not a good predictor of the level of arboreality, and does not seem to be necessary for successful arboreal locomotion, at least in small mammals. In conclusion, despite some limited dissimilarities, small arboreal and scansorial mammals display behaviours that ultimately contribute to the successful exploitation of the arboreal milieu. Body size and morphological similarities between extant arboreal/scansorial small mammals and early eutherian ancestors (e.g. Eomaia and Juramaia) suggest that these early forms would have behaved in similar ways, displaying lateral-sequence gaits, relatively high duty factors, and increasing velocity mainly by increasing stride frequency. These adaptations, which would have assisted in the efficient use of both terrestrial and arboreal substrates, very likely contributed to their successful dominance and subsequent radiations.

Το ενδιαίτημα των δέντρων είναι ένα περίπλοκο πλέγμα κορμών, κλαδιών και φυλλώματος, τα οποία καθιστούν την κίνηση και μετακίνηση απαιτητικές. Όμως, τα θηλαστικά έχουν καταφέρει να ανταπεξέλθουν στην πολυπλοκότητά του. Κατά την κίνηση επί των κλαδιών, η αναγκαιότητα για ασφάλεια και σταθερότητα εντείνεται. Επιπρόσθετα, καθώς τα πρώιμα ευθήρια θηλαστικά επιδεικνύουν μετακρανιακό σκελετό που σχετίζεται με τη διαβίωση στα δέντρα, είναι σημαντικό να μελετήσουμε τους συμπεριφορικούς μηχανισμούς που σχετίζονται με την αποδοτική δενδρόβια κίνηση. Ωστόσο, υπάρχει μία γενική έλλειψη ερευνών σε άλλα θηλαστικά και ιδιαίτερα τα πιο μικρόσωμα. Η παρούσα έρευνα χρησιμοποιεί μία πειραματική προσέγγιση προσομοιωμένων δενδρικών συνθηκών, επιχειρώντας να απομονώσει παραμέτρους των υποστρωμάτων και να συγκρίνει το πώς διαφορετικά μικρά θηλαστικά τροποποιούν τον βηματισμό τους για την δενδρόβια κίνηση. Για τους σκοπούς της παρούσας διατριβής εξετάσαμε οκτώ μικρόσωμα θηλαστικά: Acrobates pygmaeus(~12 g), Micromys minutus (~10 g), Apodemus agrarius (~20 g), Apodemus flavicollis (~30 g), Thallomys paedulcus (~70 g), Myodes glareolus (~20 g), Muscardinus avellanarius (~20 g), Glis glis (~130 g). Όλα κινηματογραφήθηκαν επί διαφορετικών διαμετρών υποστρωμάτων (2mm, 5mm, 10mm, 25mm) και κλίσεων (κάθοδος 45°, οριζόντιο, άνοδος 45°) στα 240 καρέ ανά δευτερόλεπτο σε ειδικά σχεδιασμένο τερράριο. Οι αναλύσεις μας αφορούσαν βασικές παραμέτρους βάδισης, όπως η διαγωνιότητα, ο παράγοντας φόρτου, ο δείκτης παράγοντα φόρτου, η ταχύτητα, το μήκος διασκελισμού και η συχνότητα διασκελισμού. Τα περισσότερα από τα εξεταζόμενα μικρά αναρριχητικά θηλαστικά επέλεξαν βάδιση πλευρικής-αλληλουχίας κατά την δενδρόβια κίνηση. Το Acrobates pygmaeus ήταν μια αξιοσημείωτη εξαίρεση, επιδεικνύοντας βάδιση διαγώνιας-αλληλουχίας, σε σύγκλιση με τα πρωτεύοντα. Τα περισσότερα μικρά θηλαστικά μείωσαν την διαγωνιότητα, τις σχετικές φάσεις αιώρησης των άκρων, και την ταχύτητα στα λεπτότερα υποστρώματα, προς αύξηση της σταθερότητας και απρόσκοπτης πλοήγησης. Σε πλατύτερα υποστρώματα, τα περισσότερα μικρά θηλαστικά αύξησαν σημαντικά την ταχύτητα και τις σχετικές φάσεις αιώρησης, και την χρήση ασύμμετρης βάδισης, με σκοπό ταχείες κινήσεις, αποφυγή εμποδίων και ενεργειακή βελτιστοποίηση, και πιθανώς μείωση έκθεσης στους θηρευτές. Η επίδραση της κλίσης στις παραμέτρους βάδισης ήταν πολύ ανόμοια ανάμεσα στα εξεταζόμενα είδη, υπονοώντας ότι πιθανώς να υπάρχει κάποια ενδογενής περιπλοκότητα, και διάφοροι μηχανισμοί οι οποίοι να επιδρούν σε αυτή. Σε σχέση με την ρύθμιση της ταχύτητας, σχεδόν όλα τα μικρά θηλαστικά αύξησαν την ταχύτητα κυρίως μέσω της συχνότητας διασκελισμού, παρά μέσω του μήκους διασκελισμού, το οποίο επίσης προωθεί την δενδρόβια ασφάλεια, μειώνοντας τις σωματικές ταλαντώσεις. Επιπροσθέτως, κάποιες από τις εξεταζόμενες παραμέτρους, όπως ο παράγοντας φόρτου και η συχνότητα διασκελισμού, προέβλεψαν με συνέπεια τον βαθμό δενδροδιαβίωσης. Εν κατακλείδι, παρά κάποιες περιορισμένες ανομοιότητες, τα μικρά δενδρόβια και αναρριχητικά θηλαστικά επιδεικνύουν συμπεριφορές που εν τέλει συνεισφέρουν στην επιτυχημένη εκμετάλλευση του ενδιαιτήματος των δέντρων. Το σωματικό μέγεθος και οι μορφολογικές ομοιότητες μεταξύ σύγχρονων δενδρόβιων/αναρριχώμενων μικρών θηλαστικών και των πρώιμων προγόνων των ευθηρίων (π.χ. Eomaia kai Juramaia) υπονοούν ότι αυτές οι πρώιμες μορφές θα συμπεριφέρονταν με παρόμοιους τρόπους, επιδεικνύοντας βάδιση πλευρικής-αλληλουχίας, σχετικά υψηλούς παράγοντες φόρτου, και αύξηση της ταχύτητας με αύξηση της συχνότητας διασκελισμού. Αυτές οι προσαρμογές, οι οποίες θα βοηθούσαν στην αποδοτική χρήση τόσο εδαφικών όσο και δενδρικών υποστρωμάτων, πολύ πιθανόν να συνεισέφεραν στην επιτυχή επικράτησή τους και στην ακόλουθη ακτινωτή διαπορά τους.