Φωτοσύνθεση σε καρπούς: ανατομική και φυσιολογική μελέτη

Abstract

Fruit photosynthesis has been studied in the past in a number of species. Traditional methods of estimating photosynthetic capacity have been used and CO2uptake rate of fruit chlorenchyma has been found to be significantly lower when compared to the one of respective leaves. During the recent years, attempts to clarify the phenomenon have been made using chlorophyll fluorescence methods and it appears that electron transport rate (ETR) is inhibited in fruit chloroplasts. Hence, maximum photosynthetic capacity of PSII was found to be similar to that of the leaves. Therefore, it was proposed that fruit photosynthesis may contribute to the refixation of respiratory carbon dioxide. Nevertheless, scarce reports regarding the phenomenon can be found in the literature. In the present work fruit photosynthesis of four species of the Mediterranean basin was studied. Namely, of Acacia cyanophylla, Ailanthus altissima, Nerium oleander and Quercus coccifera. New and innovative chlorophyll fluorescence techniques were used along with traditional methods in order to locate possible limiting steps in photosystem function in exposed, non-stressed green fruits, while corresponding leaves served as controls. This was possible due to the analysis of polyphasic (O-K-J-I-P) fast chlorophyll fluorescence transient, which was for the first time used in these tissues. The anatomy of the fruit parenchyma was also studied, given that it plays a significant role in the shaping of photosynthetic characteristics. The specific aerial microenvorment as well as the different levels of penetrating light into the fruit chlorenchyma have also been taken into account. The pericarps of three out of four studied species remain green until just before fruit maturation. A. cyanophylla and N. oleander fruits dehiscent and the seeds are then dispersed, while the cork of Q. coccifera fruit is detached from the cap-shaped bracts. A. altissima appears to be an exception to this rule as fruits remain on the maternal plant long after fruit maturation. It is notable that in the case of A. cyanophylla and N. oleander the seeds are as well green during fruit development which allowed the study of photosynthesis in these remote tissues. The number of stomata in the pericarps of A. cyanophylla, A. altissima and N. oleander is much lower than the one of corresponding leaves, while no stomata occur in Q. coccifera pericarps. This fact when combined with the presence of limited intercellular spaces in the fruits chlorenchyma as well as the high metabolic rates of the tissue, results to a specific aerial microenvironment never encountered by leaves. It is proposed that such a microenvironment has affected fruit photosynthesis characteristics. Fruits of A. cyanophylla, A. altissima and N. oleander contain less chlorophyll than leaves. Electron flow was also found to be limited both at the donor and the acceptor side of PSII. Such a limitation results in considerable reduction of the electron transport rate (ETR) values. At the same time, non – photochemical quenching (NPQ) is higher in fruit tissues, which is probably related to the high Car/Chl ratio found in those tissues. Low linear electron flow does not necessarily predispose a low cyclic electron flow. As a matter of fact, the size of PSI electron end acceptors pool and the time needed for its half reduction indicate that cyclic electron flow is facilitated in these tissues. It is here important to remind the specific conditions of the fruits inside. CO2concentration is always higher and O2 concentration is always lower than in the outer atmosphere because of high respiration rates. Therefore, fruit tissues may suffer from hypoxia. A low linear electron flow combined with a higher cyclic electron flow elevates the ATP/NADPH ratio, which is regularly lower in hypoxic tissues. So, a function for fruit chloroplasts of these three species as valves for the adjustment of ATP/NADPH ratios is proposed. The case of Q. coccifera differs from the other species studied. The pericarps of the plant contain more chlorophylls than the respective leaves. Moreover, electron transport rates and CO2 assimilation rates were found to be similar with these of the leaves. These findings along with potential photoinhibition of the plant leaves during fruit development support the hypothesis already stated for fruit photosynthesis, namely that it may contribute to the overall carbon equilibrium of the plant.

Η φωτοσύνθεση των καρπών έχει μελετηθεί σε έναν αριθμό ειδών κατά τοπαρελθόν. Σε αυτές τις εργασίες έγινε, κατά βάση, χρήση των παραδοσιακώνμεθόδων εκτίμησης της φωτοσυνθετικής ικανότητας και από αυτές κατέστη σαφές ότιοι ρυθμοί αφομοίωσης του διοξειδίου του άνθρακα είναι εξαιρετικά χαμηλοί στοχλωρέγχυμα των καρπών εν συγκρίσει με αυτούς των αντιστοίχων φύλλων. Κατά τατελευταία έτη έχουν καταβληθεί λιγοστές προσπάθειες προσέγγισης του ζητήματοςμε τη βοήθεια νέων τεχνικών φθορισμού της χλωροφύλλης και φαίνεται ότι ηγραμμική ροή ηλεκτρονίων είναι περιορισμένη στους χλωροπλάστες των καρπών. Ωστόσο, δεν διαπιστώθηκαν σημαντικές διαφορές σε ότι αφορά τη μέγιστηφωτοχημική ικανότητα του φωτοσυστήματος ΙΙ. Για το λόγο αυτό προτάθηκε ότι ηφωτοσύνθεση των ιστών αυτών εξυπηρετεί στην επανάκτηση του από την αναπνοήπροερχομένου διοξειδίου του άνθρακα. Εντούτοις, βιβλιογραφικές αναφορές που ναεπιβεβαιώνουν μία τέτοια υπόθεση είναι εξαιρετικά σπάνιες. Στα πλαίσια της παρούσας διατριβής μελετήθηκε η φωτοσύνθεση των καρπώντεσσάρων φυτών που αναπτύσσονται στα μεσογειακά οικοσυστήματα. Συγκεκριμέναδε των φυτών Acacia cyanophylla, Ailanthus altissima, Nerium oleander και Quercus coccifera. Χρησιμοποιήθηκαν νέες και καινοτόμες τεχνικές του φθορισμού τηςχλωροφύλλης σε συνδυασμό με παραδοσιακές μεθόδους με σκοπό ναπροσδιορισθούν τα βήματα εκείνα στα οποία η φωτοσύνθεση των καρπών συναντάπεριορισμούς. Κάτι τέτοιο καθίσταται δυνατό με την ανάλυση της κινητικής τηςεπαγωγής του φθορισμού της χλωροφύλλης, το λεγόμενο JIP-test, το οποίο για πρώτηφορά εφαρμόσθηκε σε αυτούς τους ιστούς. Παράλληλα, μελετήθηκε, η μορφολογία του φωτοσυνθετικού ιστού των καρπών αυτών, αφού αυτή διαδραματίζει σημαντικόρόλο στη διαμόρφωση των χαρακτηριστικών της φωτοσύνθεσης. Ελήφθησαν επίσηςσοβαρά υπ’ όψιν οι ιδιάζουσες συνθήκες που επικρατούν στο εσωτερικό των ιστώνκαι συγκεκριμένα, οι διαφορετικές συγκεντρώσεις των αερίων που εμπλέκονταιάμεσα ή έμμεσα στη φωτοσύνθεση και οι χαμηλότερες εντάσεις φωτός. Τα περικάρπια των τριών φυτών παραμένουν πράσινα μέχρι και πριν τηνωρίμανση του καρπού. Οι καρποί της A. cyanophylla και του N. oleanderδιαρρηγνύονται απελευθερώνοντας τα σπέρματα ενώ στη περίπτωση του Q. cocciferaολόκληρη η βάλανος απελευθερώνεται από το κυάθιο. Το A. altissima αποτελείεξαίρεση καθώς οι καρποί παραμένουν στο μητρικό φυτό για μεγάλο χρονικόδιάστημα. Σημαντικό είναι να τονισθεί ότι στη περίπτωση της A. cyanophylla και τουN. oleander πράσινα παραμένουν και τα σπέρματα, γεγονός το οποίο επέτρεψε τημελέτης φωτοσύνθεσης και αυτών των ιστών. Ο αριθμός των στομάτων στα περικάρπια των A. cyanophylla, N. oleander καιA. altissima είναι κατά πολύ μικρότερος του αντιστοίχου των φύλλων ενώ στο Q. coccifera δεν υπάρχουν καθόλου στόματα. Το γεγονός αυτό σε συνδυασμό με τηπαρουσία ελάχιστων μεσοκυττάριων χώρων στο εσωτερικό του καρπού αλλά καιτους έντονους μεταβολικούς ρυθμούς του ιστού οδηγεί σε ένα ιδιαίτερομικροπεριβάλλον αερίων που δεν συναντάται ποτέ στα φύλλα. Αυτό ακριβώς τομικροπεριβάλλον έχει διαδραματίσει καταλυτικό ρόλο στη διαμόρφωση τωνχαρακτηριστικών της φωτοσύνθεσης του καρπού. Στους ιστούς του καρπού των A. cyanophylla, A. altissima και N. oleander ησυγκέντρωση των φωτοσυνθετικών χρωστικών είναι μικρότερη από των φύλλων. Επίσης διαπιστώθηκε ότι η γραμμική ροή ηλεκτρονίων συναντά εμπόδια στηναναγωγική αλλά και την οξειδωτική πλευρά του φωτοσυστήματος ΙΙ. Αυτά τα προσκόμματα έχουν ως αποτέλεσμα μία εξαιρετικά χαμηλή γραμμική ροήηλεκτρονίων. Παράλληλα, η μη φωτοχημική απόσβεση του φθορισμού είναιυψηλότερη στους εν λόγω ιστούς πράγμα το οποίο ενδεχομένως να συνδέεται με τονεπίσης υψηλότερο λόγο συνολικών καροτενοειδών προς συνολικές χλωροφύλλες. Συνεπώς, η υπόθεση ότι η φωτοσύνθεση των καρπών επανακτά το πλεονάζον CO2δεν επιβεβαιώνεται για τα τρία αυτά φυτά. Η χαμηλή γραμμική ροή ηλεκτρονίων ωστόσο δεν συνοδεύεται από αντίστοιχαχαμηλή κυκλική ροή. Μάλιστα, το μικρότερο μέγεθος των τελικών υποδοχέωνηλεκτρονίων του φωτοσυστήματος Ι και ο λιγοστός χρόνος που απαιτείται για τηνκατά το ήμισυ αναγωγή τους καταδεικνύουν ότι η κυκλική ροή ηλεκτρονίων μάλλονευνοείται. Υπενθυμίζουμε εδώ ότι στο εσωτερικό καρπών επικρατούν ιδιάζουσεςσυνθήκες. Συγκεκριμένα, η συγκέντρωση του CO2 τείνει να αυξηθεί ενώ ταυτόχρονααυτή του O2 είναι εξαιρετικά χαμηλή εξ αιτίας των υψηλών ρυθμών αναπνοής τωνσπερμάτων. Οι καρποί είναι συνεπώς ιστοί εξόχως επιρρεπείς στην υποξία. Η χαμηλήγραμμική ροή ηλεκτρονίων σε συνδυασμό με μία ενισχυμένη κυκλική ροή έχουν ωςαποτέλεσμα την αύξηση του λόγου ATP/NADPH ο οποίος σε περιπτώσεις υποξίαςεμφανίζεται μειωμένος. Ως εκ τούτου, προτείνεται από τον γράφοντα ότι οιχλωροπλάστες των καρπών των τριών αυτών φυτών λειτουργούν ως ρυθμιστές τουλόγου ATP/NADPH και αποτρέπουν τις συνέπειες της υποξίας στους ευαίσθητουςαυτούς ιστούς. Η περίπτωση του Q. coccifera διαφέρει από των υπολοίπων τριών φυτών. Οισυνολικές φωτοσυνθετικές χρωστικές είναι περισσότερες ανά μονάδα επιφάνειας στοχλωρέγχυμα της βαλάνου από ότι στα αντίστοιχα φύλλα. Η δε τιμή της ταχύτητας τηςγραμμικής ροής ηλεκτρονίων αλλά και η ικανότητα αφομοίωσης του CO2 δενπαρουσιάζουν διαφορές μεταξύ των φύλλων και των περικαρπίων. Τα γεγονότα αυτά σε συνδυασμό με την υψηλή πιθανότητα τα φύλλα του φυτού να φωτοαναστέλλονταιτην περίοδο της ανάπτυξης του καρπού υποστηρίζουν την άποψη που έχει ήδηδιατυπωθεί για τη φωτοσύνθεση των καρπών, ότι δηλαδή συμβάλλει στο συνολικόισοζύγιο άνθρακα του φυτού σε μία δυσμενή γι αυτό περίοδο.