Alien fish species in the eastern Mediterranean Sea: invasion biology in coastal ecosystems

Abstract

The spread of non-indigenous species (NIS) in the eastern Mediterranean Sea is an ongoing and accelerating process. Non-indigenous species are regularly reported from various coastal habitats in the eastern Mediterranean Sea but fundamental knowledge on the assemblage structure of coastal fish communities are lacking. This thesis aims to increase the knowledge on the fish assemblage structure and function of Posidonia oceanica meadows and sandy habitats in a coastal area of the eastern Mediterranean Sea and give insight into invasion biology by investigating the potential impact of introduced fish species to the local ecology and food-web of the marine systems under study. Functional and feeding guilds were developed to investigate the fish assemblage structure and function of coastal fish communities and to assess the potential role of NIS in the food web. In addition, diet investigations were considered important first steps in order to evaluate the potential role and impact of recently established NIS in the recipient region. During the sampling campaign two species were for the first time reported in the area. Posidonia oceanica was found to be a multifunctional habitat for fish species. It was found to be a highly important nursery habitat for several species during summer and a habitat that could under certain seasons concurrently be used by both adults and juveniles. Four functional guilds were created to describe the habitat use of P. oceanica meadows for each species encountered; juvenile migrants, seagrass residents, seasonal migrants and occasional visitors. Affinity of each species to P. oceanica was assessed in a comparison with each species distribution on open sand within the same depth range. Among the 88 species encountered, eleven were found to be non- indigenous of Indo-Pacific and Red Sea origin, three of them using segrass mainly as juveniles, and four as residents. In a comparison of fish assemblage structure between seagrass and sandy habitats quantitative sampling in combination with classification of fish species into six major feeding guilds revealed the position and contribution of non-indigenous species (NIS) in the food web of Posidonia oceanica and sandy habitats. In P. oceanica beds and on sandy bottoms 10 and five species, respectively, were non-indigenous of Indo-Pacific and Red Sea origin. The proportional contribution of NIS individuals on P. oceanica beds was lower than that of sandy bottoms (12.7 vs. 20.4 %) a pattern that also followed for biomass (13.6 vs. 23.4 %), indicating that low diverse systems may be more prone to introductions than species-rich communities. The two habitats had similar fish feeding guilds, but the biomass contribution from NIS varied within each guild, indicating different degrees of impact on the available resources. Size was considered highly important due to habitat shift of species with increased size. Two of the aspects considered in this study, the chance of establishing and the chance of being very dominant will depend upon competitive abilities strongly coupled to size and grounds for habitat shift. However, success of establishment will also depend on appropriate food resources in the recipient community as well as competitive abilities and level of competition in the food web within habitats. No support could be found for the theory that taxonomic affiliation could facilitate invasion success. The non-indigenous bluespotted cornetfish Fistularia commersonii was found to be a strictly piscivore predator and the diet consisted of 96 % by number and >99 % by weight of fish. The diet of F. commersonii was related to time of year, and fish size. Size classification and habitat of prey groups (benthic, supra-benthic, and pelagic) showed that with increased body length it extended its diet to larger prey and more generalist feeding. Fistularia commersonii was found to prey on commercial important native species (e.g. Spicara smaris, Boops boops, Mullus surmuletus) and the absence of NIS from its diet was mainly attributed to the absence of NIS with elongated body shape. The feeding ecology of two common indigenous (Sphyraena sphyraena and Sphyraena viridensis) and one abundant non-indigenous barracuda, Sphyraena chrysotaenia, of Indo-Pacific origin, was investigated. Confamilial feeding interactions was studied to investigate overlap in feeding preferences in relation to availability of prey items. Dietary analyses revealed that all three species examined were specialized piscivores with their diet consisting to more than 90 % of fish, both by number and weight. All three predators examined showed a significant selectivity towards Atherina hepsetus. Diet breadth and size of prey increased with increased body size, whereas diet overlap between indigenous and NIS decreased, attributed to increased diet breadth and specific life characteristics of indigenous species developing into larger predators extending their foraging habits. During winter, condition of the NIS was significantly lower than that of the indigenous species, indicating that winter temperature in the studied area may be a limiting factor for further population growth of this Indo-Pacific species. This study filled the gap in knowledge about the feeding preferences of the most abundant piscivorous species found on the coasts of the studied area. Additionally, congeneric affiliation of fish introductions was not found to be an important factor explaining successful establishment of NIS. The non-indigenous toxic pufferfish, Lagocephalus sceleratus, was reported for the first time in the Mediterranean in 2003 and two years later in the coastal habitats of Rhodes. The ecological and societal impact of the pest pufferfish was investigated in coastal habitats of Rhodes. Seasonal quantitative sampling in two common coastal habitats was used to investigate habitat use of different life-stages. Sandy areas were found to be highly important for the early life stages of L. sceleratus. In contrast, Posidonia oceanica habitats were mainly preferred by larger (> 29 cm) reproductive adults with a maximum recorded size of 64 cm. Lagocephalus sceleratus was found to be an invertebrate and fish feeder while size classification revealed a tendency for an ontogenetic diet shift with increased size to a molluscivore feeding. The ontogenetic diet shift is most probably attributed to a shift in habitat use with increasing size. During early life stages L. sceleratus inhabited sandy bottoms where it fed on various invertebrates, including the genus Nassarius and Dentaliidae. The predominant molluscan species found in the diet of larger (> 20 cm) L. sceleratus individuals was Sepia officinalis while predation of Octopus vulgaris was less successful. Sepia officinalis and O. vulgaris are of economic interest in the area and the impact of L. sceleratus on local stocks of these species is discussed. Societal impacts were also evident in the area due to increased public attention concerning the lethal effects of the toxic L. sceleratus, if consumed. Seasonal variations in the condition of L. sceleratus did not show any significance and the high conditional values together with information on high numbers caught during samplings, signifies its ability to become an important member of the coastal fish community. Combined ecological, economical and social effects clearly classify L. sceleratus a pest in the area.

Η διασπορά και εγκατάσταση μη αυτόχθονων ειδών (ΜΑΕ) στην ανατολική Μεσόγειο είναι μια διαρκής διαδικασία με αυξανόμενο ρυθμό εγκατάστασης νέων ειδών. Τα ΜΑΕ ιχθύων καταγράφονται σε πολλές παράκτιες περιοχές της ανατολικής Μεσογείου, αλλά η θεμελιώδης γνώση της σύνθεσης και λειτουργίας παράκτιων οικοσυστημάτων και ιχθυοκοινοτήτων παραμένει άγνωστη. Η διατριβή έχει ως στόχο τη βελτίωση στην κατανόηση της δομής και λειτουργίας των παράκτιων αυτών ιχθυοκοινοτήτων, με έμφαση στα οικοσυστήματα της Ποσειδωνίας Posidonia oceanica και αμμώδων περιοχών, δίνοντας παράλληλη έμφαση στις πιθανές επιπτώσεις ΜΑΕ στα οικοσυστήματα υπο μελέτη. Για την συλλογή δεδομένων χρησιμοποιήθηκε το αλιευτικό εργαλείο βιντζότρατα, καθώς η χαμηλή επιλεκτικότητά του θεωρείται ως κατάλληλη για την συλλογή μεγάλου μέρους των παράκτιων ιχθυοκοινοτήτων. Η μελέτη ανέδειξε τόσο οικολογικές συσχετίσεις, όσο και συσχετίσεις ορισμένων ΜΑΕ ψαριών με κοινωνικο-οικονομικούς αντίκτυπους στην παράκτια αλιεία (βλέπε λαγοκέφαλος).Λειτουργικoί και διατροφικοί θώκοι αναπτύθηκαν για την μελέτη και περιγραφή της χρήσης των παράκτιων ενδιατημάτων από το σύνολο των ιχθύων που διαβιούν στα δύο υπο μελέτη ενδιατήματα, την περιγραφή και σύγκριση των ιχθυοκοινοτήτων στα δύο υπό μελέτη ενδιαιτήματα και την εκτίμηση του πιθανού αντίκτυπου ΜΑΕ στο τροφικό πλέγμα. Χρησιμοποιήθηκαν επίσης διατροφικές αναλύσεις, καθώς θεωρούνται ως ένα βασικό αρχικό εργαλείο για την κατανόηση του αντίκτυπου ΜΑΕ ιχθύων στην περιοχή εγκατάστασής τους. Καμμία υποστήριξη δεν βρέθηκε στην θεωρία ότι η ταξινομική συσχέτιση διευκολύνει την επιτυχία εγκατάστασης. Δύο από τις πτυχές που εξετάστηκαν, η πιθανότητα εγκατάστασης και η πιθανότητα ευρείας εγκατάστασης θα εξαρτηθούν από τις ανταγωνιστικές δυνατότητες σε συνδυασμό με το μέγεθος και τους λόγους αλλαγής ενδιατήματος του κάθε είδους. Ωστόσο, η επιτυχία εγκατάστασης θα εξαρτηθεί και από τους κατάλληλους διατροφικούς πόρους στην περιοχή εγκατάστασης και τo επίπεδο ανταγωνισμού στο τροφικό πλέγμα του κάθε οικοσυστήματος.Η διδακτορική διατριβή συγκροτήθηκε στις πέντε παρακάτω ενότητες: 1. Ποικιλότητα, δομή και λειτουργία ιχθυοκοινοτήτων σε λιβάδια Ποσειδωνίας Posidonia ocenica υπό την επίδραση μη αυτόχθονων ειδών σε μια περιοχή της Μεσογέιου.Ποσοτικές αλιευτικές δειγματοληψίες σε συνδυασμό με την ταξινόμηση ειδών ιχθύων σε έξι διατροφικούς θώκους κατηγοριοποίησε τη ΜΑΕ στην τροφική αλυσίδα δύο παράκτιων ενδιαιτημάτων: λιβάδια Posidonia oceanica και αμμωδη υποστρώματα σε μια περιοχή της ανατολικής Μεσογείου. Στα λιβάδια P. oceanica και σε αμμώδη υποστρώματα 10 και πέντε είδη, αντίστοιχα, ήταν μη αυτόχθονα προέλευσης Ινδο-Ειρηνικού. Η αναλογική συνεισφορά των ΜΑΕ στα λιβάδια P. oceanica ήταν χαμηλότερη από εκείνη σε αμμώδη υποστρώματα (12,7 έναντι 20,4 %), ένα πρότυπο που ακολουθήθηκε και στη βιομάζα (13,6 έναντι 23,4 %), υποδεικνύοντας ότι τα χαμηλής ποικιλίας οικοσυστήματα μπορεί να είναι πιο πρόσφορα στην εγκατάσταση ΜΑΕ. Οι δύο οικοτύποι είχαν ίδιους διατροφικούς θώκους, αλλά η συμβολή σε βιομάζα των ΜΑΕ μεταβάλλονταν εντός του κάθε θώκου, υποδεικνύοντας διαφορετικούς βαθμούς αντίκτυπου στους διαθέσιμους πόρους. Η μελέτη αυτή έδειξε ότι ελάχιστα ΜΑΕ ιχθύων συμβάλλουν στη διαφοροποίηση μεταξύ των οικοσυστημάτων. Δεν παρέχεται στήριξη στη θεωρία ότι ταξινομική συγγένεια θα μπορούσε να συνεισφέρει στην επιτυχία εγκατάστασης. Ως σημαντικός παράγοντας θεωρήθηκε το μέγεθος των ιχθύων, λόγω της μετεγκατάστασης ειδών μεταξύ ενδιαιτημάτων. Δύο από τις θεωρίες που εξετάστηκαν στην παρούσα μελέτη, η πιθανότητα εγκατάστασης και η κυριαρχική δυνατότητα, εξαρτάται από τις ανταγωνιστικές ικανότητες του κάθε είδους, ισχυρά συνδεδεμένη με το μέγεθος και τους λόγους μετεγκατάστασης σε άλλα ενδιαιτήματα. Ωστόσο, η επιτυχία εγκατάστασης εξαρτάται και από την καταλληλότητα σε διατροφικούς πόρους στη αποδέκτρια ιχθυοκοινότητα, καθώς και από τις ανταγωνιστικές ικανότητες και το επίπεδο ανταγωνισμού στο τροφικό πλέγμα του κάθε οικοσυστήματος. 2. Μη αυτόχθονα είδη ιχθύων σε Μεσογειακές ιχθυοκοινότητες: Σύγκριση διατροφικών θώκων σε λιβάδια ποσειδωνίας Posidonia oceanica και αμμώδη υποστρώμάτα. Σε αυτήν την έρευνα μελετήθηκαν οι χώρο-χρονικές μεταβολές στην πυκνότητα, τη βιομάζα και το μήκος σώματος παράκτιων ειδών ιχθύων που απαντώνται στα παράκτια λιβάδια Posidonia oceanica. Η έρευνα πραγματοποιήθηκε κατά την διάρκεια ενός ετήσιου κύκλου με το αλιευτικό εργαλείο βιντζότρατα σε μια περιοχή της Ανατολικής Μεσογείου. Στο σύνολο συλλέχθηκαν 109.350 παράκτια άτομα ιχθύων, που ανήκαν σε 34 οικογένειες και 88 είδη. Παρατηρήθηκε κορύφωση της πυκνότητας ιχθύων κατά τη διάρκεια των μηνών του καλοκαιριού, λόγω του υψηλού αριθμού νεαρών ατόμων. Η εποχή αποδείχθηκε σημαντικός παράγοντας για τον καθορισμό της πυκνότητας, παρότι ο αριθμός των ειδών και η βιομάζα δεν έδειξαν κανένα προφανές εποχικό πρότυπο. Καθ’ όλη τη διάρκεια της έρευνας, κοπάδια πελαγικών πλαγκτότροφων ειδών ιχθύων, όπως η μαρίδα Spicara smaris, η γόπα Boops boops και η καλογριά Chromis chromis ήταν κυρίαρχα, τόσο σε πυκνότητα (80 %) όσο και σε βιομάζα (70 %). Οι χρονικές μεταβολές στην πυκνότητα και το μήκος σώματος των ιχθύων χρησιμοποιήθηκαν για να αξιολογηθεί η εποχική και οντογενετική χρήση των ενδιαιτημάτων κάθε είδους, με την σχέση τους με τα λιβάδια Ποσειδωνίας να αξιολογείται και από τη σύγκριση της κατανομής των αντίστοιχων ειδών σε αμμώδεις βυθούς. Τέσσερις λειτουργικοί θώκοι χρησιμοποιήθηκαν (νεαροί μετανάστες, μόνιμοι κάτοικοι λιβαδιών Ποσειδωνίας, εποχικοί μετανάστες και περιστασιακοί επισκέπτες) για να περιγραφεί η χρήση του κάθε είδους στο ενδιαίτημα του P. oceanica. Πολλά είδη που σχετίζονται με τα λιβάδια P. oceanica χρησιμοποιούν αυτό το βιότοπο κυρίως κατά τα πρώτα στάδια της ζωής τους και κυρίως κατά τη διάρκεια του καλοκαιριού. Πολλά άλλα είδη ήταν συγχρόνως παρόντα, τόσο ως ενήλικα, όσο και ως νεαρά. Μεταξύ των ειδών που καταγράφηκαν, 11 ήταν μη αυτόχθονα προέλευσης Ινδό-Ειρηνικού , εκ των οποίων τα τρία χρησιμοποιούν τα λιβάδια κυρίως ως νεαρά άτομα και τέσσερα ως μόνιμοι κάτοικοι των λιβαδιών Ποσειδωνίας. Το μη αυτόχθονο χώρο-κατακτητικό είδος Lagocephalus sceleratus κατατάχθηκε ανάμεσα στα 10 κυρίαρχα είδη σε βιομάζα (2 %) και χαρακτηρίστηκε ως μόνιμος κάτοικος των λιβαδιών Ποσειδωνίας.3. Διατροφή του μη αυτόχθονου είδους Fistularia commersonii σε μια περιοχή της ανατολικής Μεσογείου. Σε αυτήν την έρευνα μελετήθηκε η διατροφική σύνθεση του Ινδο-Ειρηνικού είδους Φιστουλάρια, Fistularia commersonii, στο Νότιο-Ανατολικό Αιγαίο. Εξετάστηκε το στομαχικό περιεχόμενο 245 ατόμων που συλλέχθηκαν την περίοδο Σεπτέμβριο 2004 - Μάρτιο 2005. Πραγματοποιήθηκαν διατροφικές συγκρίσεις μεταξύ του στομαχικού περιεχομένου, την εποχικότητα και το μέγεθος του ψαριού. Στατιστικά σημαντική βρέθηκε να είναι η σχέση μεταξύ του μήκους θηρευτή με το μήκος του θηράματος. Η διατροφή της Φιστουλάρια αποτελούταν τόσο κατά αφθονία (96%) όσο και κατά βάρος (99,5%) από ιχθύες. Η ταξινόμηση των θηραμάτων τόσο ανά μέγεθος όσο και σύμφωνα με την χρήση ενδιαιτημάτων στη στήλη του νερού (βενθικά, υπερ-βενθικά και πελαγικά) έδειξαν ότι με την αύξηση του σωματικού μήκους του θηρευτή, το μη αυτόχθονο είδος διεύρυνε τις διατροφικές του συνήθειες τόσο σε μεγαλύτερα θηράματα όσο και σε ευρύτερες διατροφικές προτιμήσεις. Τα κυρίαρχα θηράματα του υπό μελέτη είδους ήταν η μαρίδα Spicara smaris, η γόπα Boops boops, και είδη της οικογένειας Mullidae ενώ, μια ποικιλία μικρών βενθικών ιχθύων (κυρίως της οικογένειας Gobiidae) και πρόσφατα εκκολαπτόμενων ψαριών αποτελούσαν τον μεγαλύτερο μέρος της διατροφής του θηρευτή σε αριθμό θηραμάτων. Επίσης διερευνήθηκε και η σχέση μήκους-βάρους του υπο μελέτη είδους. 4. Διατροφική οικολογία αυτόχθονων και μη αυτόχθονων ειδών της οικογένειας SphyraenidaeΜελετήθηκαν οι διατροφικές συνήθειες δύο αυτόχθονων (Sphyraena viridensis και Sphyraena sphyraena) και ενός μη αυτόθονου προέλευσης Ινδό-Ειρηνικού (Sphyraena chrysotaenia) ειδών λούτσων σε μια περιοχή της ανατολικής Μεσογείου. Εξετάσθηκε το στομαχικό περιεχόμενο 738 ατόμων που συλλέχθηκαν με την αλιευτικη μέθοδο της βιντζότρατας κατά την περίοδο Δεκέμβριος 2008 - Αύγουστος 2009. Οι διατροφικές αναλύσεις αποκάλυψαν ότι και τα τρία είδη είναι ειδικευμένοι ιχθυοφάγοι με την δίαιτά τους να αποτελείται σε ποσοστό υψηλότερο του 90 % από ιχθείς, τόσο σε αφθονία όσο και σε βιομάζα. Υπολογίστηκε η διατροφική επιλεκτικότητα και το διατροφικό εύρος, καθώς και η διατροφική αλληλοεπικάλυψη αυτών των αυστηρά ιχθυοφάγων ειδών. Παρόλο που πολλά είδη θηραμάτων βρέθηκαν στα στομάχια των τριών θηρευτών, η επιλεκτικότητα στην Αθερίνα, Atherina boyeri ήταν ιδιαίτερα σημαντική. Για όλα τα άτομα που εξετάστηκαν, ποσοστό υψηλότερου του 70 % της διατροφής τους αποτελούταν από τρία είδη εμπορικής αξίας ιχθύων: μαρίδα, Spicara smaris, γόπα, Boops boops και Αθερίνα, Α. boyeri. Το διατροφικό εύρος και το μήκος του θηράματος αυξάνονταν με την αύξηση μήκος του θηρευτή. Παράλληλα, με την αύξηση μεγέθους, η διατροφική επικάλυψη μεταξύ αυτοχθόνων και μη αυτόχθονων ειδών μειώνονταν. Το συγκεκριμένο πρότυπο θα μπορούσε να αποδοθεί στο αυξημένο διατροφικό εύρος και τα ειδικά χαρακτηριστικά του κύκλου ζωής των αυτόχθονων ειδών, που εξελίσσονται σε μεγαλύτερα άτομα. Κατά την χειμερινή περίοδο, ο συντελεστής φυσικής κατάστασης του μη αυτόχθονου είδους ήταν σημαντικά χαμηλότερος από εκείνων των αυτοχθόνων, υποδεικνύοντας ότι οι χειμερινές φυσικές συνθήκες της Μεσογείου μπορεί να περιορίσουν την περαιτέρω επέκταση του είδους, τόσο προς τον βορρά όσο και προς την δύση. Με τη μελέτη αυτή συμπληρώθηκε ένα κενό για την γνώση των διατροφικών προτιμήσεων των πιο άφθονων ιχθυοφάγων ειδών ιχθύων στην παράκτια ζώνη. Επιπλέον, τα αποτελέσματα δείχνουν ότι η οικογενειακή σχέση αυτοχθόνων και μη αυτόχθονων ειδών δεν διευκολύνει την εγκατάσταση νέων ειδών. 5. Οικολογικά χαρακτηριστικά του μη αυτόχθονου είδους λαγοκέφαλου Lagocephalus sceleratus σε μια περιοχή της ανατολικής ΜεσογείουΗ μελέτη εστίασε στον οικολογικό και κοινωνικό αντίκτυπο του χωρο-κατακτητικού μη αυτόχθονου είδους λαγοκέφαλου Lagocephalus sceleratus στους παράκτιους οικοτύπους και την αλιεία μιας περιοχής της ανατολικής Μεσογείου. Εποχικές ποσοτικές δειγματοληψίες με την αλιευτική μέθοδο της βιντζότρατας σε δύο παράκτιους οικοτύπους χρησιμοποιήθηκαν για να διερευνηθεί η χρήση των ενδιαιτημάτων κατά τα διάφορα στάδια ζωής του είδους. Οι αμμώδεις περιοχές είναι ιδιαίτερα σημαντικές για τα πρώτα στάδια της ζωής του είδους. Αντιθέτως, τα λιβάδια Ποσειδωνίας Posidonia oceanica προτιμούνταν κυρίως από τα μεγαλύτερα (>29 cm) αναπαραγωγικώς ώριμα και ενήλικα άτομα που δεν υπερέβαιναν τα 64 εκατοστά ολικού μήκους. Ο Λαγοκέφαλος, L. sceleratus τρέφεται με ασπόνδυλα και ιχθύες, ενώ η ταξινόμηση μεγέθους αποκάλυψε τάση μετατόπισης της διατροφής του με την αύξηση μεγέθους. Κατά τα πρώτα στάδια της ζωής του, ο Λαγοκέφαλος L. sceleratus κατοικεί σε αμμώδεις βυθούς όπου τρέφεται με διάφορα ασπόνδυλα. Το κυρίαρχο είδος μαλακίων που παρουσιάστηκε στη διατροφή των μεγαλύτερων (>20 cm) ατόμων L. sceleratus, ήταν τα οικονομικής σημασίας Sepia officinalis και Octopus vulgaris. Το μέγεθος στο οποίο το 50% των ατόμων είχαν αναπαραγωγική ωριμότητα ήταν 36 εκατοστά. Με την αύξηση μεγέθους, η μετατόπιση στα λιβάδια Ποσειδωνίας συμβαίνει πιθανότατα για την κάλυψη τόσο της αυξανόμενης ζήτησης σε διαθέσιμα θηράματα, όσο και στην απαίτηση για κατάλληλο πεδίο αναπαραγωγής. Ο δείκτης ευρωστίας του L. sceleratus έδειξε σημαντικά υψηλότερες τιμές κατά τη διάρκεια του καλοκαιριού, που αποδόθηκε στην περίοδο ωοτοκίας και την αύξηση σίτισης. Οι κοινωνικές επιπτώσεις ήταν ανησυχητικές λόγω της αυξημένης προσοχής του ευρύτερου κοινού που σχετίζονται με τις θανατηφόρες συνέπειες της (παρουσία τετροδοτοξίνης) σε περίπτωση κατανάλωσης. Η εκτεταμένη αφθονία του είδους στις παράκτιες ιχθυοκοινότητες σε συνδυασμό με τις οικολογικές και κοινωνικές επιπτώσεις, κατατάσσουν το είδος L. sceleratus ως μάστιγα για την αλιεία και πιθανή απειλή για τη βιοποικιλότητα.