Impact of climate change on the microbiological spoilage of non-refrigerated food products

Abstract

Microbiologically stable or shelf-stable foods include products which will not spoil or cause disease when stored at ambient temperature or “on the shelf”. They represent a major group in the food market and include products of high consumption, such as canned foods, products processed with Ultra High Temperatures (i.e UHT milk), pasteurized acidic foods (fruit and vegetable juices), dried foods etc. Shelf-stable foods are not sterile, but the microorganisms present cannot grow in the food environment during distribution and storage to levels that can cause spoilage. For example, canned foods undergo a severe heat process, which is primarily designed to destroy spores of pathogenic Clostridium botulinum. Other spoilage spore-forming bacteria, however, are more heat resistant and can survive the thermal process designed to control this pathogen. Despite this microbial contamination, these foods are considered shelf-stable because the survivors of the heat process are thermophilic and require a certain storage time at high temperatures in order to grow to spoilage levels. Such time-high temperature conditions are currently very rare under normal distribution and storage conditions prevailing in regions with temperate climate. Considering the climate change and the expected increase of the planet’s temperature however, the question that arises is how marginal the latter limiting condition for spoilage is and whether global warming can threaten the microbiological stability of non-refrigerated foods. A positive answer to the latter question could lead to significant socioeconomic consequences and would require a high level of preparedness by both the food industry and policy makers.The Intergovernmental Panel on Climate Change (IPCC) projections give likely ranges of global temperature increase in five scenarios for population, economic growth and carbon use. Based on the latter report, the increase of global mean surface temperature by the end of the 21st century (2081 - 2100), relative to 1986-2005, is likely to be 1.0 to 1.8 °C under RCP1.9, 1.3 to 2.4 °C under RCP2.6, 2.1 to 3.5 °C under RCP4.5, 2.8 to 4.6 °C under RCP7.0 and 3.3 to 5.7 °C under RCP8.5. Recent studies based on probabilistic forecast of CO2 emissions and temperature change to 2100 reported that the likely range of global temperature increase is 2.0 - 4.9 °C, with median 3.2 °C and only 5% and 1% chances that it will be less than 2 °C and 1.5 °C, respectively. Considering the regional heterogeneity of temperature increase and the seasonality of warming in any of the above scenarios, the increase of global mean surface temperature is expected to have a significant impact on the temperature conditions in which the shelf-stable foods are exposed during distribution and storage with a potential effect in their microbiological stability.Hence, the objective of this Ph.D. thesis was to model the dynamics of microbial changes in non-refrigerated, heat-processed food products by evaluating the impact of climate change on their spoilage potential and to re-assess their microbiological stability through the employment of quantitative microbial spoilage risk assessment. In addition, we evaluated the impact of potential strategies to mitigate the increased risk of spoilage due to climate change was evaluated. The study was mainly focused on thermophilic bacilli, including species of the Geobacillus, Bacillus and Anoxybacillus genus. The first part of the research was focused on the development and validation of growth models for several thermophilic bacilli. In particular, the cardinal model for the effect of temperature on Geobacillus stearothermophilus ATCC 7953 growth developed by Kakagianni, Gougouli, & Koutsoumanis, 2016 was expanded for the effect of pH (range: 5.7–8.5) and water activity (aw) (range: 0.985–0.999). The estimated values for the cardinal parameters pHmin, pHopt, pHmax, awmin, and awopt were 5.65 ±0.14, 6.74 ±0.03, 8.71 ±0.03, 0.984 ±0.007 and 0.998 ±0.001, respectively. The growth behaviour of G. stearothermophilus was assessed in seven commercial non-refrigerated plant-based milk alternatives under static conditions (62 °C) and the estimated maximum specific growth rates were used to determine the optimum growth rate for each product. The developed model was validated against the observed growth of G. stearothermophilus during storage at non-isothermal conditions. The validation results showed a good model performance with an overall Bias factor (Bf) =1.06 and Accuracy factor (Af) =1.12. Additionally, cardinal models for the effects of temperature (range: 32-59°C), pH (range: 5.0-8.5) and aw (range: 0.980-0.995) on Bacillus coagulans DSM 1 growth rate were developed in brain heart infusion broth (BHI). The estimated values for the cardinal parameters Tmin, Topt, Tmax, pHmin, pHopt, pHmax, awmin and awopt were 23.77 ± 0.19 °C, 52.89 ± 0.01°C, 59.37± 0.07 °C, 4.70 ± 0.02, 6.43 ± 0.02, 8.56 ± 0.01, 0.969 ± 0.0007 and 0.998 ± 0.0011, respectively. The growth behaviour of B. coagulans was studied in 5 commercial non-refrigerated ready-to-eat food products under static conditions at 53 °C to estimate the optimum specific growth rate for each tested food product. The developed models were validated in the five selected food products under four different dynamic temperature profiles by comparing the predicted and observed growth behaviour of B. coagulans. The validation results indicated a good performance of the model for all tested products, with the overall Bf and Af estimated at 1.00 and 1.12, respectively.Moreover, the growth kinetics of Anoxybacillus flavithermus and Bacillus licheniformis in broth were studied at various temperature and pH conditions. Cardinal models were used to model the effect of temperature and pH on the growth rates. The estimated values for the cardinal parameters Tmin,Topt,Tmax, pHmin and pH(1/2) for A. flavithermus were 28.70 ± 0.26, 61.23 ±0.16, 71.52 ± 0.32 °C, 5.52 ± 0.01 and 5.73 ± 0.01, respectively, while for B. licheniformis were 11.68 ± 0.03, 48.05 ± 0.15, 57.14 ± 0.01 °C, 4.71 ± 0.01 and 5.670 ± 0.08, respectively. The growth behaviour of A. flavithermus and B. licheniformis was also investigated in a pea-based milk alternative at 62 and 49 °C, respectively, to adjust the models to this product. The estimated optimum specific growth rates () of A. flavithermus and B. licheniformis in the pea beverage were 2.555 ± 0.09 and 2.229 ± 0.13 1/h, respectively. The adjusted models were further validated at static and dynamic storage temperature conditions. The validation results indicated a good performance of both models, with 85.7 and 97.4 % of predicted populations for A. flavithermus and B. licheniformis, respectively, being within the -10 % to 10 % relative error (RE) zone, while none was outside the -20 % to 20 % RE zone. In the second part of this research, two quantitative microbial spoilage risk assessment (QMSRA) models were employed to estimate the risk of spoilage of evaporated milk and plant-based milk alternatives due to the growth of G. stearothermophilus under current climatic conditions and climate change scenarios. The first QMSRA model was built to quantify the risk of spoilage of plant-based milk alternatives within Europe. The assessment was performed for North (Poland) and South (Greece) Europe, and the risk of spoilage was estimated for the current climatic conditions and a climate change scenario. The risk of spoilage was defined as the probability of G. stearothermophilus reaching its maximum concentration (Nmax=107.5 CFU/mL) at the time of consumption. Based on the results, the risk of spoilage was negligible for the North European region, while the risk of spoilage in South Europe was 6.2×10-3, 95% CI (2.3×10-3;1.1×10-2) under the current climatic conditions. However, the risk of spoilage was increased for both tested countries under the climate change scenario. Therefore, the heat treatment intensity and the use of insulated trucks during distribution were investigated as mitigation strategies and led to a significant reduction of the risk. In the second QMSRA model, the risk of spoilage due to the growth of G. stearothermophilus in evaporated milk was assessed under three climate change scenarios for 38 European capitals. The QMSRA model outputs show that current temperatures during distribution and storage in temperate climates do not allow growth of G. stearothermophilus to levels that can cause spoilage, ensuring the microbiological stability of evaporated milk. The model predicted that the latter limiting condition can be eliminated by global warming. Failing to limit the increase of global mean surface temperature below 2 °C can lead to a very high risk of spoilage in the Southern European region and subsequently cause a collapse of the shelf-stable food chain. The effect of insulated transportation and storage as a mitigation strategy to reduce the high risk of spoilage expected from global warming led to the elimination of the spoilage risk for the temperature increase scenarios of 1.5 °C and 3 °C, while significantly reducing the risk of spoilage for the extreme scenario of 4.5 °C temperature increase.Overall, the models developed in this Ph.D. thesis, along with the quantitative data provided can be used as an effective tool by the food industry for predicting spoilage of non-refrigerated food products, including plant-based milk alternatives and bovine milk, particularly during distribution and storage at retail and domestic levels. Moreover, the developed QMRSA models can support risk management decisions for these products by quantifying the potential risk under current climatic conditions and climate change scenarios and allowing for a better preparedness by the food industry and policy makers.

Τα μικροβιολογικώς σταθερά τρόφιμα περιλαμβάνουν προϊόντα που δεν αλλοιώνονται ή δεν αποτελούν κίνδυνο για την υγεία των καταναλωτών όταν διατηρούνται σε θερμοκρασία περιβάλλοντος ή «στο ράφι». Αντιπροσωπεύουν μια σημαντική ομάδα στην αγορά τροφίμων και περιλαμβάνουν προϊόντα υψηλής κατανάλωσης, όπως κονσερβοποιημένα τρόφιμα, προϊόντα επεξεργασμένα με εξαιρετικά υψηλές θερμοκρασίες (π.χ. γάλα UHT), παστεριωμένα τρόφιμα μέτριας ή υψηλής οξύτητας (χυμοί φρούτων και λαχανικών), αποξηραμένα τρόφιμα κ.λπ. Τα μικροβιολογικώς σταθερά τρόφιμα δεν είναι αποστειρωμένα, αλλά οι μικροοργανισμοί που περιέχουν δεν μπορούν να αναπτυχθούν κατά τη διανομή και την αποθήκευσή τους σε επίπεδα που μπορεί να προκαλέσουν αλλοίωση. Για παράδειγμα, τα κονσερβοποιημένα τρόφιμα υφίστανται μια θερμική επεξεργασία, η οποία έχει σχεδιαστεί κυρίως για να καταστρέφει τα σπόρια του παθογόνου Clostridium botulinum. Ωστόσο, άλλα αλλοιογόνα βακτήρια που σχηματίζουν σπόρια είναι πιο ανθεκτικά στη θερμότητα και μπορούν να επιβιώσουν της εν λόγω θερμικής επεξεργασίας. Παρά την παρουσία μικροοργανισμών, τα τρόφιμα αυτά θεωρούνται μικροβιολογικώς σταθερά επειδή τα βακτήρια που επιβιώνουν της θερμικής διαδικασίας είναι θερμόφιλα και απαιτούν συγκεκριμένο χρόνο αποθήκευσης σε υψηλές θερμοκρασίες προκειμένου να αναπτυχθούν σε επίπεδα αλλοίωσης. Τέτοιες συνθήκες υψηλής θερμοκρασίας είναι επί του παρόντος πολύ σπάνιες υπό τις κανονικές συνθήκες διανομής και αποθήκευσης που επικρατούν σε περιοχές με εύκρατο κλίμα. Λαμβάνοντας υπόψη την κλιματική αλλαγή και την αναμενόμενη αύξηση της θερμοκρασίας του πλανήτη, ωστόσο, τίθεται το ερώτημα πόσο οριακή είναι η τελευταία περιοριστική συνθήκη αλλοίωσης και εάν η υπερθέρμανση του πλανήτη μπορεί να απειλήσει τη μικροβιολογική σταθερότητα των τροφίμων που διακινούνται εκτός ψυγείου. Μια θετική απάντηση στο τελευταίο ερώτημα θα μπορούσε να οδηγήσει σε σημαντικές κοινωνικοοικονομικές συνέπειες και θα απαιτούσε υψηλό επίπεδο ετοιμότητας τόσο από τη βιομηχανία τροφίμων όσο και από τους υπεύθυνους χάραξης πολιτικής για τα τρόφιμα.Οι μελέτες της Διακυβερνητικής Επιτροπής για την Κλιματική Αλλαγή (IPCC) παρέχουν προβλέψεις για την αύξηση της θερμοκρασίας με βάση πέντε σενάρια που σχετίζονται με την αύξηση του πληθυσμού, την οικονομική ανάπτυξη και τη χρήση πηγών άνθρακα. Με βάση την τελευταία έκθεση, η αύξηση της επιφανειακής θερμοκρασίας μέχρι το τέλος του 21ου αιώνα (2081 - 2100), σε σχέση με το 1986-2005, είναι πιθανό να είναι 1,0 έως 1,8 °C υπό το σενάριο RCP 1.9, 1,3 έως 2,4 ° C υπό το RCP2.6, 2,1 έως 3,5 °C υπό το RCP4.5, 2,8 έως 4,6 °C υπό το RCP7.0 και 3,3 έως 5,7 °C υπό το ακραίο σενάριο RCP8.5. Πρόσφατες μελέτες που βασίζονται σε πιθανολογικές προβλέψεις εκπομπών CO2 και μεταβολής της θερμοκρασίας έως το 2100 αναφέρουν ότι το πιθανό εύρος αύξησης της παγκόσμιας θερμοκρασίας είναι 2,0 - 4,9 °C, με διάμεσο 3,2 °C και μόνο 5 % και 1 % πιθανότητες ότι θα είναι μικρότερο από 2 °C και 1,5 °C, αντίστοιχα. Λαμβάνοντας υπόψη την περιφερειακή ετερογένεια της αύξησης της θερμοκρασίας και την εποχικότητά της σε οποιοδήποτε από τα παραπάνω σενάρια, η αύξηση της μέσης θερμοκρασίας αναμένεται να έχει σημαντικό αντίκτυπο στις θερμοκρασιακές συνθήκες διακίνησης και αποθήκευσης των τροφίμων που συντηρούνται εκτός ψυγείου με πιθανή επίδραση στη μικροβιολογική τους σταθερότητα.Με βάση τα παραπάνω, ο στόχος της παρούσας διδακτορικής διατριβής ήταν η ανάπτυξη εργαλείων ποσοτικής μικροβιολογίας, η εκτίμηση του αντίκτυπου της κλιματικής αλλαγής στο δυναμικό αλλοίωσής των μικροβιολογικώς σταθερών θερμικά επεξεργασμένων τροφίμων και η αξιολόγηση των δυνητικών παρεμβάσεων για τη μείωση του αυξημένου κινδύνου αλλοίωσης λόγω της κλιματικής αλλαγής. Η διατριβή επικεντρώθηκε κυρίως στους θερμόφιλους βάκιλλους του γένους Geobacillus, Bacillus και Anoxybacillus.Το πρώτο κομμάτι της έρευνας επικεντρώθηκε στην ανάπτυξη και αξιολόγηση μοντέλων ανάπτυξης για διάφορους θερμόφιλους βακίλλους. Πιο συγκεκριμένα, το μοντέλο θεμελιωδών παραμέτρων για την επίδραση της θερμοκρασίας στην ανάπτυξη του Geobacillus stearothermophilus ATCC 7953 που αναπτύχθηκε από τους Kakagianni, Gougouli, & Koutsoumanis, 2016 επεκτάθηκε ως προς την επίδραση του pH (εύρος: 5,7–8,5) και της ενεργότητας νερού (aw) (εύρος: 0,985–0,999). Οι τιμές των θεμελιωδών παραμέτρων pHmin, pHopt, pHmax, awmin, και awopt ήταν 5,65 ±0,14, 6,74 ±0,03, 8.71 ±0,03, 0,984 ±0,007 και 0,998 ±0,001, αντίστοιχα. Η κινητική συμπεριφορά του G. stearothermophilus αξιολογήθηκε σε επτά εμπορικώς διαθέσιμα ροφήματα φυτικής προέλευσης που συντηρούνται εκτός ψυγείου υπό σταθερές συνθήκες (62 °C) και οι εκτιμώμενοι μέγιστοι ειδικοί ρυθμοί ανάπτυξης χρησιμοποιήθηκαν για να τον προσδιορισμό του βέλτιστου ρυθμού ανάπτυξης για κάθε προϊόν. Τα μοντέλα που αναπτύχθηκαν αξιολογήθηκαν έναντι της παρατηρούμενης ανάπτυξης του G. stearothermophilus κατά την αποθήκευση σε μη ισοθερμικές συνθήκες. Τα αποτελέσματα της αξιολόγησης υπέδειξαν καλή απόδοση του μοντέλου με συνολικό συντελεστή μεροληψίας (Bf) =1,06 και συντελεστή ακρίβειας (Af) =1,12. Επιπροσθέτως, αναπτύχθηκαν μοντέλα θεμελιωδών παραμέτρων για την επίδραση της θερμοκρασίας (εύρος: 32-59 °C), του pH (εύρος: 5,0-8,5) και της aw (εύρος: 0,980-0,995) στο ρυθμό ανάπτυξης του Bacillus coagulans DSM 1 σε εργαστηριακό υπόστρωμα brain heart infusion broth (BHI). Οι εκτιμώμενες τιμές των θεμελιωδών παραμέτρων Tmin, Topt, Tmax, pHmin, pHopt, pHmax, awmin και awopt ήταν 23,77 ± 0,19 °C, 52,89 ± 0,01°C, 59,37± 0,07 °C, 4,70 ± 0,02, 6,43 ± 0,02, 8,56 ± 0,01, 0,969 ± 0,0007 και 0,998 ± 0,0011, αντίστοιχα. Η κινητική συμπεριφορά του B. coagulans μελετήθηκε σε πέντρ εμπορικώς διαθέσιμα θερμικώς επεξεργασμένα έτοιμα προς κατανάλωση τρόφιμα που συντηρούνται εκτός ψυγείου σε σταθερές συνθήκες στους 53 °C με σκοπό να υπολογιστεί ο βέλτιστος ειδικός ρυθμός ανάπτυξης σε κάθε τρόφιμο. Τα μοντέλα που αναπτύχθηκαν αξιολογήθηκαν σε πέντε επιλεγμένα τρόφιμα μέσω της σύγκρισης παρατηρούμενης και προβλεπόμενης ανάπτυξης του B. coagulans σε τέσσερα μεταβαλλόμενα προφίλ θερμοκρασίας. Τα αποτελέσματα της αξιολόγησης υπέδειξαν καλή απόδοση του μοντέλου με Bf και Af 1,00 και 1,12, αντίστοιχα.Επιπλέον, μελετήθηκε η κινητική συμπεριφορά του Anoxybacillus flavithermus και του Bacillus licheniformis σε εργαστηριακό υπόστρωμα σε διάφορες συνθήκες θερμοκρασίας και pH. Για τη μοντελοποίηση της επίδρασης της θερμοκρασίας και του pH στο μέγιστο ειδικό ρυθμό ανάπτυξης χρησιμοποιήθηκαν τα μοντέλα θεμελιωδών παραμέτρων. Οι εκτιμώμενες τιμές των θεμελιωδών παραμέτρων Tmin,Topt,Tmax, pHmin και pH(1/2) του A. flavithermus ήταν 28,70 ± 0,26, 61,23 ±0,16 και 71,52 ± 0,32 °C 5,52 ± 0,01 και 5,73 ± 0,01, αντίστοιχα, ενώ του B. licheniformis ήταν 11,68 ± 0,03, 48,05 ± 0,15, 57,14 ± 0,01 °C, 4,71 ± 0,01 και 5,670 ± 0,08, αντίστοιχα. Η κινητική συμπεριφορά του A. flavithermus και του B. licheniformis ερευνήθηκε σε ρόφημα φυτικής προέλευσης με βάση τον αρακά στους 62 και 49 °C, αντίστοιχα, με σκοπό την προσαρμογή του μοντέλου στο συγκεκριμένο προϊόν. Ο εκτιμώμενος μέγιστος ειδικός ρυθμός ανάπτυξης () του A. flavithermus και του B. licheniformis στο ρόφημα φυτικής προέλευσης ήταν 2,555 ± 0,09 και 2,229 ± 0,13 1/h, αντίστοιχα. Τα προσαρμοσμένα μοντέλα αξιολογήθηκαν περαιτέρω τόσο σε στατικές όσο και σε μεταβαλλόμενες συνθήκες θερμοκρασίας. Τα αποτελέσματα της αξιολόγησης υπέδειξαν καλή απόδοση και των δύο μοντέλων με το 85.7 και το 97.4 % των προβλεπόμενων πληθυσμών του A. flavithermus και του B. licheniformis, αντίστοιχα, να βρίσκονται μεταξύ της ζώνης -10 % και 10 % του σχετικού σφάλματος (RE), ενώ καμία τιμή δε βρέθηκε εκτός της ζώνης σχετικού σφάλματος -20 % και 20 %. Στο δεύτερο μέρος αυτής της έρευνας, δύο μοντέλα ποσοτικού προσδιορισμού της επικινδυνότητας αλλοίωσης (QMSRA) δημιουργήθηκαν για να εκτιμηθεί ο κίνδυνος της αλλοίωσης λόγω της ανάπτυξης του Geobacillus stearothermophilus σε γάλα εβαπορέ και σε ρόφημα φυτικής προέλευσης υπό τις επικρατούσες συνθήκες αλλά και σε σενάρια κλιματικής αλλαγής. Το πρώτο μοντέλο QMSRA δημιουργήθηκε για να ποσοτικοποιήσει την επικινδυνότητα της αλλοίωσης των ροφημάτων γάλακτος στην Ευρώπη. Η αξιολόγηση του κινδύνου πραγματοποιήθηκε για τη Βόρεια (Πολωνία) και τη Νότια (Ελλάδα) Ευρώπη, και η επικινδυνότητα αλλοίωσης εκτιμήθηκε για τις επικρατούσες συνθήκες, αλλά και για ένα σενάριο κλιματικής αλλαγής. Ως κίνδυνος αλλοίωσης ορίστηκε η πιθανότητα η συγκέντρωση του G. stearothermophilus κατά την κατανάλωση να φτάσει τη μέγιστη συγκέντρωση (Nmax=107.5 CFU/mL). Βάση των αποτελεσμάτων, η επικινδυνότητα αλλοίωσης υπό τις επικρατούσες συνθήκες θεωρείται αμελητέα για τη Βόρεια Ευρώπη, ενώ για τη Νότια Ευρώπη η επικινδυνότητα ήταν 6,2×10-3 95% CI (2,3×10-3;1,1×10-2). Ωστόσο, η επικινδυνότητα αυξήθηκε και στις δύο υπό μελέτη χώρες όταν εφαρμόστηκε το σενάριο της κλιματικής αλλαγής. Επομένως, η ένταση της θερμικής επεξεργασίας και η χρήση μονωμένων φορτηγών για τη διακίνηση ερευνήθηκαν ως στρατηγικές μείωσης του κινδύνου και οδήγησαν σε σημαντική μείωση της επικινδυνότητας. Στο δεύτερο μοντέλο QMSRA, αξιολογήθηκε η επικινδυνότητα της αλλοίωσης λόγω της ανάπτυξης του G. stearothermophilus σε γάλα εβαπορέ για 3 διαφορετικά σενάρια κλιματικής αλλαγής σε 38 Ευρωπαϊκές πρωτεύουσες. Τα αποτελέσματα του μοντέλου δείχνουν ότι οι τρέχουσες θερμοκρασίες κατά τη διανομή και την αποθήκευση σε εύκρατα κλίματα δεν επιτρέπουν την ανάπτυξη του G. stearothermophilus σε επίπεδα που μπορεί να προκαλέσουν αλλοίωση, διασφαλίζοντας τη μικροβιολογική σταθερότητα του γάλακτος εβαπορέ. Το μοντέλο προέβλεψε ότι η τελευταία περιοριστική συνθήκη μπορεί να εξαλειφθεί λόγω της κλιματικής αλλαγής και της αύξησης της θερμοκρασίας. Η αδυναμία περιορισμού της αύξησης της παγκόσμιας μέσης θερμοκρασίας επιφάνειας κάτω από τους 2 °C μπορεί να οδηγήσει σε πολύ υψηλό κίνδυνο αλλοίωσης στην περιοχή της Νότιας Ευρώπης και να προκαλέσει την κατάρρευση της εφοδιαστικής αλυσίδας. Η επίδραση της μονωμένης μεταφοράς και αποθήκευσης ως στρατηγική μείωσης του υψηλού κινδύνου αλλοίωσης που αναμένεται από την υπερθέρμανση του πλανήτη οδήγησε στην εξάλειψη του ρίσκου αλλοίωσης για τα σενάρια αύξησης της θερμοκρασίας κατά 1,5 °C και 3 °C, ενώ μείωσε σημαντικά τον κίνδυνο αλλοίωσης για το ακραίο σενάριο της αύξησης της θερμοκρασίας 4,5 °C.Συνολικά, τα μοντέλα που αναπτύχθηκαν σε αυτή τη διδακτορική διατριβή μαζί με τα ποσοτικά δεδομένα που παρέχονται μπορούν να χρησιμοποιηθούν ως αποτελεσματικό εργαλείο από τη βιομηχανία τροφίμων για την πρόβλεψη της αλλοίωσης των προϊόντων που διακινούνται και συντηρούνται εκτός ψυγείου, συμπεριλαμβανομένων των ροφημάτων φυτικής προέλευσης και του αγελαδινού γάλακτος, ιδιαίτερα κατά τη διανομή και αποθήκευση σε επίπεδο λιανικής και οικιακής χρήσης. Επιπλέον, τα μοντέλα QMRSA που αναπτύχθηκαν μπορούν να υποστηρίξουν τις αποφάσεις διαχείρισης επικινδυνότητας αυτών των προϊόντων ποσοτικοποιώντας την πιθανή αλλοίωση υπό τις επικρατούσες κλιματικές συνθήκες αλλά και σε σενάρια κλιματικής αλλαγής, επιτρέποντας την μεγαλύτερη ετοιμότητα, τόσο από τη βιομηχανία τροφίμων όσο και από τους υπεύθυνους χάραξης πολιτικής για τα τρόφιμα.