Φυλογένεση και φυσιολογικές προσαρμογές του γένους Lacerta sensu lato (Sauria: Lacertidae) στην Ελλάδα

Abstract

The genus Lacerta comprises nine species, four of which occur in Greece, while only L.trilineata is distributed in both continental and insular Greece. The latter feature makes L.trilineata an ideal organism to study theories of insularity and investigate the effects of naturalselection on lizards' biology. How and with what adaptations (morphological, physiological,behavioral and genetics) was its current distribution formed? How did insular and mainlandpopulations have diversified to the different environmental conditions? Are there historical orecological causes that led to this diversification? These are some of the subjects that this PhDThesis was dealt with. To this aim, we studied insular and mainland populations of L.trilineata and examined, through a comparative framework, several traits and aspects of itsbiology (from different levels of biological organization) that were considered important forthe successful colonization of new habitats.The resolved phylogeny revealed that the genus Lacerta diversified in the Greek regionduring the middle Miocene. Regarding the clade of L. trilineata, we assume that the ancestralform of this species invaded Greece from Anatolia before the complete formation of the midAegeantrench. Then, some vicariant and dispersal events resulted in the present distribution ofthe six evolutionary lineages of the species.The comparative study revealed that insular populations of L. trilineata differ from theirmainland peers in several morphological, physiological and behavioral traits, while thesedifferences are not defined from the phylogeny of the species. To begin with, we found thatinsular lizards have adapted to the more benign, in terms of thermal quality, environment ofthe islands, by thermoregulating less effectively and having lower thermal preferenda. On thecontrary, mainland lizards, showed higher effectiveness of thermoregulation as a result of themore demanding environment. Nonetheless, predation regime seems to restrict the ability ofthe latter to achieve body temperatures closer to the set-point range. In addition, our findingssupport that islanders lizards have adapted to the food scarcity environment of the islands andhave a less specialized diet. To this end, they have changed their head shape and increase theirbite force, compared to their mainland counterparts, in order to take advantage of every available food resource in their environment. Furthermore, islanders deviate from theirmainland counterparts regarding their digestive efficiency. Thus, L. trilineata from the islandshave increased the digestive tract length and the frequency of cecal valves in the hindgut andas a result the gut passage time. Thus, we can assume that enzymes have more time to act,maximizing the rate of energy intake. We believe that these changes on the digestiveprocedure could be interpreted as adaptations for the limited food availability prevailing onislands.The comparison of innate immunity between island and mainland populations of L.trilineata revealed the significant effects of food scarcity, diet composition and thermalenvironment in parasite tolerance of lizards. Finally, we confirmed the significant role of MHCpolymorphism and the ecosystem deterioration in cell-mediated response and parasiteresistance in L. trilineata.

Το γένος Lacerta περιλαμβάνει εννέα είδη, τέσσερα από τα οποία κατανέμονται στον ελλαδικό χώρο. Από αυτά, μόνο η L. trilineata εξαπλώνεται στη νησιωτική και ηπειρωτική Ελλάδα, καθιστώντας την ιδανικό οργανισμό για τη διερεύνηση θεωριών του νησιωτισμού και της επίδρασης των πιέσεων φυσικής επιλογής στη βιολογία των σαυρών. Στα πλαίσια τηςδιατριβής αυτής προσεγγίζονται ερωτήματα όπως: Με ποιον τρόπο και με ποιες προσαρμογές(μορφολογικές, φυσιολογικές, συμπεριφορικές και γενετικές) το είδος αυτό διαμόρφωσε το σημερινό του πρότυπο κατανομής; Πώς αποκρίνονται οι πληθυσμοί από τη χέρσο και τα νησιά στις διαφορετικές περιβαλλοντικές συνθήκες, αλλά και πώς το φυλογενετικό πλαίσιο καθορίζει τις σχέσεις των πληθυσμών; Προς απάντηση των ερωτημάτων αυτών, μελετήθηκαν νησιωτικοί και ηπειρωτικοί πληθυσμοί και εξετάσθηκαν, κατά συγκριτικό τρόπο, διάφοροι χαρακτήρες και πτυχές (από διαφορετικά επίπεδα βιολογικής οργάνωσης) της βιολογίας της L.trilineata, που θεωρήθηκαν σημαντικοί για την επιτυχή εποίκιση νέων ενδιαιτημάτων.Από την επίλυση της φυλογένεσης, προέκυψε ότι το γένος Lacerta διαφοροποιήθηκε στον ελλαδικό χώρο τη Μέση Μειόκαινο. Αναφορικά με τον κλάδο της L. trilineata,υποθέτουμε ότι η προγονική της μορφή εποίκισε τον ελληνικό χώρο από την Ανατολία πριν τον πλήρη σχηματισμό της μεσοαιγαιακής αύλακας. Στη συνέχεια, ορισμένα άλλα βικαριανιστικά γεγονότα και γεγονότα διασποράς, συνέβαλαν στη διαμόρφωση της σημερινής κατανομής του είδους αυτού.Οι νησιωτικοί πληθυσμοί της L. trilineata έχουν διαφοροποιηθεί από εκείνους της χέρσου, μεταβάλλοντας πληθώρα μορφολογικών, φυσιολογικών και συμπεριφορικών χαρακτήρων, που δεν καθορίζονται από τη φυλογένεση. Συγκεκριμένα, η L. trilineata έχει προσαρμοστεί στο πιο ήπιο θερμικό περιβάλλον των νησιών μεταβάλλοντας το πρότυπο θερμορρύθμισης, επιλέγοντας χαμηλότερες θερμοκρασίες στο εργαστήριο και θερμορρυθμίζοντας λιγότερο αποτελεσματικά, ως αποτέλεσμα του πιο ήπιου, από άποψη θερμικής ποιότητας, περιβάλλοντος των νησιών. Αντίθετα, η έντονη θηρευτική πίεση της χέρσου αποτρέπει τις σαύρες από το να επιτύχουν θερμοκρασίες σώματος πεδίου κοντά στα θερμοκρασιακά τους βέλτιστα, παρά τη διπλάσια προσπάθεια που καταβάλλουν προκειμένου να θερμορρυθμίζουν. Επιπλέον, παρατηρήθηκε ότι οι νησιωτικοί πληθυσμοί έχουν προσαρμοστεί στην περιορισμένη τροφική διαθεσιμότητα των νησιών, υιοθετώντας μια λιγότερο εξειδικευμένη θηρευτική συμπεριφορά και καταναλώνοντας σημαντικά μεγαλύτερα ποσοστά φυτικής ύλης. Η αλλαγή αυτή έχει ευνοηθεί από μια σειρά προσαρμογών. Αρχικά,βρέθηκε ότι οι νησιωτικές σαύρες έχουν τροποποιήσει το σχήμα της κεφαλής και αυξήσει την ισχύ δήγματος, γεγονός που τους επιτρέπει να εκμεταλλεύονται περισσότερους από τους διαθέσιμους πόρους τροφής του περιβάλλοντος. Επιπλέον, έχουν αναπτύξει μια διαφορετική στρατηγική πέψης για την καλύτερη πέψη και απορρόφηση των θρεπτικών συστατικών. Αυτό το επιτυγχάνουν αυξάνοντας το μήκος του γαστρεντερικού σωλήνα και τη συχνότητα παρουσίας τυφλικών βαλβίδων στο έντερό τους. Άμεση συνέπεια των τελευταίων είναι η καθυστέρηση του χρόνου διέλευσης της τροφής από την γαστρική οδό, μεγιστοποιώντας την ενέργεια που προσλαμβάνεται από κάθε μονάδα μάζας τροφής.Τέλος, διαπιστώθηκε η επίδραση της αλλαγής της δίαιτας, της μειωμένης ροής ενέργειας και του πιο ήπιου θερμικού περιβάλλοντος των νησιών στα επίπεδα ανοχής και στη στρατηγική του μηχανισμού άμυνας που έχουν υιοθετήσει οι σαύρες από τα νησιά. Επιπλέον,επισημάνθηκαν οι σημαντικές επιπτώσεις των ανθρωπίνων επεμβάσεων στη φυσική κατάσταση του είδους, αλλά και ο ιδιαίτερος ρόλος του βαθμού πολυμορφισμού των MHCμορίων τάξης Ι στην ισχύ της κυτταρικής ανοσίας και στα επίπεδα παρασιτισμού.