Μελέτη της βιο-οικολογίας και της συμπεριφοράς διαφορετικών πληθυσμών της μύγας της κερασιάς, Rhagoletis cerasi (Diptera: tephritidae)

Abstract

The European cherry fruit fly, Rhagoletis cerasi (Diptera: Tephritudae), is a univoltine, stenophagous species that infests fruits of the genus Prunus spp. (Rosaceae; P. cerasus, P. avium, P. mahaleb) and Lonicera spp. (Caprifoliaceae; L. xylosteum and L. tartarica), and it is widely distributed in temperate regions of Europe and west Asia. Despite the economic significance of R. cerasi for the European cherry production little is known regarding variation in life history and behavioral traits among R. cerasi populations. In the present thesis, we first studied the geographic distribution of R. cerasi populations in Greece and confirm the presence of Wolbachia pipientis in all Greek populations tested. Specifically, R. cerasi populations found to be patchily distributed both in islands and continental areas of Greece where sweet cherry orchards, sour cherry trees, and wild growing host trees (including P. mahaleb and other prunus) . However, fruit infestation levels differ among regions, hosts and years, regardless of the fruit maturation time (early-ripening vs late-ripening fruits). Next, we used several Greek as well as two German populations from ecological different habitats and with various levels of gene flow in order to determine genetic and environmental factors that affect: i) diapause termination and the expression of long life cycles, ii) post-diapause development, iii) life-history traits of adults, and iv) the expression of premating isolation mechanisms. Our results showed that R. cerasi pupae were able to terminate diapause after being exposed for extended periods of time to low temperatures ranging from 0 to 10oC. Diapause intensity differed among populations located at habitats with different host fruit phenology, indicating local adaptation. However, low chilling levels (short duration or warmer winter temperatures) regulate the expression of prolonged diapause. One the other hand, extended chilling (longer than required for terminating annual diapause) ‘return’ pupae to another (facultative) cycle of dormancy enabling adults to emerge during the next appropriate ‘window of time’; a strategy first time reported for univoltine insects. These findings suggest that long life cycles are expressed as a part of diapause bet-hedging strategies of R. cerasi populations. We also demonstrated differences in post-diapause development among R. cerasi pupae with annual diapause originated either from late-emerging populations with low gene flow rates or early-emerging populations with high gene flow rates. Geographic variation in post-diapause developmental time regardless of temperature was also recorded. In contrast, there was no geographical variation in post-diapause developmental time of pupae with prolonged diapause obtained from genetically isolated populations with different ecological characteristics. Moreover, we found that life history traits and body size of R. cerasi adults emerged from pupae with annual diapause differed among populations from ecological different habitats, despite the presence of gene flow. Adults emerged from pupae with prolonged diapause had bigger body size than their counterparts emerged during the first year of diapause. Even though prolonged dormancy did not affect adult longevity, we found a significant decrease in female fecundity rates followed by an extended post-oviposition period. As far as mating behavior is concerned, our results showed that there is neither geographical variation in daily mating rhythm nor sexual isolation among R. cerasi populations, regardless of their genetic distance and ecological characteristics (e.g. adult phenology). Thus, R. cerasi populations are adapted to local conditions of their habitats and respond plastically to unpredictable environmental (climatic) conditions.

Η ραγολέτιδα της κερασιάς, Rhagoletis cerasi (Diptera: Tephritudae), είναι ένα μονοκυκλικό, ολιγοφάγο είδος εντόμου που προσβάλει είδη του γένους Prunus spp. (Rosaceae; P. cerasus, P. avium, P. mahaleb) και Lonicera spp. (Caprifoliaceae; L. xylosteum and L. tartarica) και απαντάται στις εύκρατες περιοχές της Ευρώπης και Δυτικής Ασίας. Παρά την οικονομική σημασία του εντόμου για τις Ευρωπαϊκές χώρες και την Ελλάδα ειδικότερα, η γεωγραφική παραλλακτικότητα των βιολογικών χαρακτηριστικών και η παρουσία αναπαραγωγικής απομόνωσης μεταξύ των πληθυσμών του εντόμου δεν έχουν μελετηθεί Στην παρούσα διδακτορική διατριβή, πραγματοποιήθηκε αρχικά συστηματική καταγραφή της παρουσίας των πληθυσμών του εντόμου στην Ελλάδα και επιβεβαιώθηκε η παρουσία του ενδοκυτταρικού βακτηρίου Wolbachia pipientis. Ειδικότερα, πληθυσμοί του εντόμου καταγράφηκαν σε όλες τις περιοχές της ηπειρωτικής και νησιώτικης χώρας όπου υπάρχουν καλλιεργούμενες ή αυτοφυείς κερασιές, βυσσινιές, άγριες κερασιές, φυτά μαχαλεπίου και άλλα είδη Prunus spp., όπως άγριες κορομηλιές. Ωστόσο, τα ποσοστά προσβολής των καρπών διέφεραν μεταξύ των περιοχών, φυτών-ξενιστών και ετών, ανεξάρτητα του χρόνου ωρίμανσης των καρπών (πρώιμες ή όψιμες ποικιλίες). Στη συνέχεια, χρησιμοποιώντας κυρίως ελληνικούς πληθυσμούς αλλά και δύο γερμανικούς με ποικίλα επίπεδα γονιδιακής ροής, μελετήθηκαν οι γενετικοί και περιβαλλοντικοί παράγοντες που καθορίζουν: α) την περάτωση της διάπαυσης και την έκφραση βιολογικών κύκλων μεγαλύτερων του ενός έτους, β) τη μεταδιαπαυτική ανάπτυξη των νυμφών, γ) τις δημογραφικές παραμέτρους των ενηλίκων και δ) την ανάπτυξη μηχανισμών προσυζευκτικής απομόνωσης. Τα αποτελέσματα έδειξαν ότι οι νύμφες της ραγολέτιδας της κερασιάς μπορούν να περατώσουν τη διάπαυση μετά από έκθεση σε θερμοκρασίες έως 10oC αλλά η διάρκεια της διάπαυσης διαφέρει μεταξύ πληθυσμών που απαντώνται σε περιοχές με διαφορετική φαινολογία καρπών-ξενιστών, υποδεικνύοντας τοπική προσαρμογή. Όμως, η σύντομη διάρκεια έκθεσης ή οι σχετικά υψηλές θερμοκρασίες κατά την περίοδο διαχείμασης προκάλεσαν επιμήκυνση του βιολογικού κύκλου ορισμένων ατόμων ενός πληθυσμού μέσω της παρατεταμένης διάπαυσης των νυμφών. Από την άλλη πλευρά, η παρατεταμένη έκθεση σε χαμηλές θερμοκρασίες (για διάστημα μεγαλύτερο από αυτό που απαιτείται για την περάτωση της διάπαυσης) προκάλεσε την ‘επιστροφή’ των νυμφών σε εποχική αδράνεια. Η δυνατότητα έκφρασης βιολογικών κύκλων μεγαλύτερων του έτους κατά το στάδιο της διάπαυσης των νυμφών αποτελεί μέρος των ‘bet-hedging’ στρατηγικών των πληθυσμών του εντόμου, ενώ η στρατηγική της ‘επιστροφής’ σε εποχική αδράνεια περιγράφεται για πρώτη φορά σε μονοκυκλικά είδη εντόμων. Η διάρκεια της μεταδιαπαυτικής περιόδου των νυμφών βρέθηκε να διαφέρει σημαντικά μεταξύ των ατόμων με διάπαυση ενός έτους που προέρχονταν είτε από όψιμους πληθυσμούς με χαμηλή γονιδιακή ροή είτε από πρώιμους πληθυσμούς με υψηλή γονιδιακή ροή. Επίσης, σημαντικές ήταν οι γεωγραφικές διαφορές στη μείωση της μεταδιαπαυτικής ανάπτυξης των νυμφών με την αύξηση της θερμοκρασίας. Αντίθετα, δεν παρατηρήθηκε γεωγραφική παραλλακτικότητα στη μεταδιαπαυτική ανάπτυξη των νυμφών με παρατεταμένη διάπαυση που προέρχονταν από γενετικά απομονωμένους και οικολογικά διαφορετικούς πληθυσμούς. Επίσης, τα δημογραφικά χαρακτηριστικά και το μέγεθος σώματος των ενήλικων της ραγολέτιδας της κερασιάς που εξήλθαν κατά το πρώτο έτος της διάπαυσης των νυμφών διέφεραν μεταξύ των πληθυσμών που απαντώνται σε ενδιαιτήματα με διαφορετικά οικολογικά χαρακτηριστικά, ακόμα κι όταν οι πληθυσμοί συνδέονταν με υψηλά επίπεδα γονιδιακής ροής. Τα ενήλικα που εξήλθαν από νύμφες με παρατεταμένη διάπαυση είχαν μεγαλύτερο μέγεθος σώματος σε σχέση με τα άτομα που ενηλικιώθηκαν κατά το πρώτο έτος διάπαυσης. Παρότι η παρατεταμένη διάπαυση δεν επηρέασε τη διάρκεια ζωής των ενηλίκων, η μείωση στην ωοπαραγωγή ήταν σημαντική ενώ παράλληλα αυξήθηκε η διάρκεια της περιόδου μετά την ωοτοκία. Σχετικά με τη συμπεριφορά σύζευξης, δεν βρέθηκε να υπάρχει: α) γεωγραφική παραλλακτικότητα στον ημερήσιο ρυθμό σύζευξης και β) φυλετική απομόνωση μεταξύ πληθυσμών με χαμηλή γονιδιακή ροή ή πληθυσμών με διαφορετική φαινολογία ενηλίκων στον αγρό. Συνεπώς, συνδυάζοντας την τοπική προσαρμογή με τη φαινοτυπική πλαστικότητα, οι πληθυσμοί της ραγολέτιδας της κερασιάς είναι σε θέση να ανταποκρίνονται στην οικολογική ετερογένεια των ενδιαιτημάτων τους, καθώς και στις απρόβλεπτες μεταβολές των κλιματικών συνθηκών.